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Environmental and genetic effects on fitness-relevant traits in a range-expanding spider

  • As the effects of anthropogenic climate change become more pronounced, it is critical to understand if and how species can persist in novel environments. Range-expanding species provide a natural experiment to study this topic: by studying the factors contributing to successful colonization of new habitats, we can gain insight into what influences organisms’ adaptive potential. The wasp spider, Argiope bruennichi, has expanded its range from warm, oceanic and Mediterranean climate zones (populations in this region are referred to as “ancestral” or “core”) into a new thermal niche, the continental climate of the Baltic States and Scandinavia (referred to as “expanding” or “edge”) within the last century. Past work demonstrated that the expanding populations are European in origin, but are more diverse than the ancestral populations, due to genetic admixture. This discovery led to the following questions, which are investigated in this dissertation: (i) Was the successful colonization of colder, more continental northern climates due to phenotypic plasticity or genetic adaptation? (ii) If A. bruennichi’s establishment of northern latitudes can be attributed to genetic adaptation, did selection act on standing genetic variation, on genetic variation introduced via admixture/introgression, on specific genomic regions, or on novel mutations? (iii) Is there a role of the microbiome in the A. bruennichi range expansion? In Chapter 1, we assembled a chromosome-level genome for the species: the first such high-quality genome for a spider, which we made use of as a resource to provide the genomic context of single nucleotide polymorphisms in our primary study on genetic adaptation and phenotypic plasticity (Chapter 3). The genome assembly also opened the door to many new projects, such as the study presented in Chapter 2. In Chapter 2, the chromosome-level resolution of our assembly allowed us to identify the sex chromosomes in A. bruennichi. Due to the X1X20 sex chromosome system, where males have one copy of two X chromosomes, and females have two copies, the X chromosomes have a lower effective population size, and lower recombination rate, than autosomes. These characteristics give rise to the theoretical prediction of increased evolutionary rates in sex chromosomes. Knowing the identity of the sex chromosomes in our A. bruennichi genome assembly will allow us to test if there is stronger differentiation between populations on the X chromosomes. Chapter 3 represents the central study of this dissertation. We performed a reciprocal transplant common garden experiment to assess plasticity and adaptation in cold tolerance traits, using spiderlings from the core of the range in France, and the edge of the range in Estonia. We combined this with data on clinal variation in adult phenotypes (body size, pigmentation, and fecundity) and genotypes in a transect across the European range. This study revealed a strong signature of genetic adaptation for increased cold tolerance in edge populations, and clear genetic differentiation of ancestral and expanding populations over a very short geographic distance, despite gene flow. We provide genome-wide evidence for adaptive introgression, and conclude that the A. bruennichi range expansion was enabled by adaptive introgression, but has reached a poleward range limit. Interactions with microbes shape all aspects of eukaryotic life. Endosymbiotic bacteria have been shown to alter the thermal tolerance of arthropod hosts, and influence dispersal behavior in spiders. With this background, in Chapter 4, we asked whether the microbiome might play a role in the rapid range expansion of A. bruennichi. We characterized the microbiome in various dissected tissues of spiders from two populations. Although we found no obvious differences between populations or tissues, this study yielded the discovery of a novel, dominant, vertically transmitted symbiont with astoundingly low similarity to all other sequenced bacteria. Since that discovery, we have found evidence of the unknown symbiont in A. bruennichi populations across the Palearctic (unpublished data), making it relatively unlikely to play a role in the range expansion. By studying the establishment and subsequent differentiation of core versus edge populations of A. bruennichi following range expansion, we were able to gain insight into the evolutionary and ecological processes that allowed this species to successfully cope with novel environments. The rapidity with which local adaptation arose in A. bruennichi suggests that evolutionary adaptation to novel environments is possible over short time periods. However, this may only be possible in species with sufficient standing genetic variation, or with genetic variation introduced via admixture, as in A. bruennichi, which has important implications for our understanding of species responses in the face of ongoing global climate change.
  • Da die Auswirkungen des anthropogenen Klimawandels immer deutlicher werden, ist es von entscheidender Bedeutung zu verstehen, ob und wie Arten in neuen Umgebungen überleben können. Arten, deren Verbreitungsgebiet sich ausdehnt, bieten ein natürliches Experiment zur Untersuchung dieses Themas: Durch die Untersuchung der Faktoren, die zur erfolgreichen Besiedlung neuer Lebensräume beitragen, können wir Einblicke in die Faktoren gewinnen, die das Anpassungspotenzial von Organismen beeinflussen. Die Wespenspinne Argiope bruennichi hat ihr Verbreitungsgebiet innerhalb des letzten Jahrhunderts von warmen, ozeanischen und mediterranen Klimazonen (Populationen in dieser Region werden als "angestammte" oder "Kern"-Populationen bezeichnet) in das kontinentale Klima der baltischen Staaten und Skandinaviens (als "expandierend" oder "Rand" bezeichnet), erweitert. Frühere Arbeiten haben gezeigt, dass die expandierenden Populationen europäischen Ursprungs sind, aber aufgrund genetischer Vermischung vielfältiger sind als die Kern-Populationen. Diese Entdeckung führte zu den folgenden Fragen, die in dieser Dissertation untersucht werden: (i) Ist die erfolgreiche Besiedlung der kälteren, kontinentalen nördlichen Klimazonen auf phänotypische Plastizität oder genetische Anpassung zurückzuführen? (ii) Wenn die Etablierung im Norden auf genetische Anpassung zurückzuführen ist, wirkte die Selektion auf bestehende genetische Variation, auf genetische Variation, die durch Vermischung/Introgression eingeführt wurden, auf spezifische genomische Regionen oder auf neue Mutationen? (iii) Spielt das Mikrobiom eine Rolle bei der Arealerweiterung von A. bruennichi? In Kapitel 1 haben wir ein Genom auf Chromosomenebene für die Art zusammengestellt - das erste qualitativ hochwertige Genom für eine Spinne. Dieses Genom lieferte den genomischen Kontext der „single nucleotide polymorphisms“ in unserer Hauptstudie über genetische Anpassung und phänotypische Plastizität (Kapitel 3). Die Genomassemblierung öffnete auch die Tür für viele neue Projekte, wie die in Kapitel 2 vorgestellte Studie: die Auflösung des Genoms auf Chromosomenebene ermöglichte die Identifizierung der Geschlechtschromosomen von A. bruennichi. Aufgrund des X1X20-Geschlechtschromosomensystems, bei dem die Männchen eine Kopie von zwei X-Chromosomen und die Weibchen zwei Kopien besitzen, haben die X-Chromosomen eine geringere effektive Populationsgröße und eine niedrigere Rekombinationsrate als Autosomen. Diese Merkmale führen zu der theoretischen Vorhersage einer höheren Evolutionsrate bei Geschlechtschromosomen. Diese Vorhersage kann zukünftig getestet werden, d. h. wir können feststellen, ob sich die Populationen auf den X-Chromosomen stärker unterscheiden. Kapitel 3 ist die zentrale Studie dieser Dissertation. Wir führten ein „Reciprocal Transplant Common Garden Experiment“ durch, um Plastizität und lokale Anpassung bei Kältetoleranzmerkmalen zu bewerten, wobei wir Jungspinnen aus dem Kern des Verbreitungsgebiets in Frankreich und dem Rand des Verbreitungsgebiets in Estland verwendeten. Wir kombinierten dies mit Daten über die klinale Variation der Phänotypen erwachsener Tiere (Körpergröße, Pigmentierung und Fruchtbarkeit) und deren Genotypen in einem Transekt durch das europäische Verbreitungsgebiet. Diese Studie ergab eine deutliche genetische Anpassung mit erhöhter Kältetoleranz in Randpopulationen und eine klare genetische Differenzierung zwischen angestammten und sich ausbreitenden Populationen über eine sehr kurze geografische Distanz, obwohl Genfluss vorkommt. Wir liefern genomweite Belege für adaptive Introgression und schlussfolgern, dass die Ausdehnung des Verbreitungsgebiets von A. bruennichi durch adaptive Introgression ermöglicht wurde. Die Art hat wahrscheinlich die nördliche Verbreitungsgrenze erreicht. Interaktionen mit Mikroben prägen alle Aspekte des eukaryontischen Lebens. Endosymbiotische Bakterien können die Wärmetoleranz von Arthropodenwirten verändern und das Ausbreitungsverhalten von Spinnen beeinflussen. Vor diesem Hintergrund gingen wir in Kapitel 4 der Frage nach, ob das Mikrobiom eine Rolle bei der raschen Ausbreitung von A. bruennichi spielen könnte. Wir charakterisierten das Mikrobiom in verschiedenen Geweben der Spinnen und verglichen zwei Populationen. Obwohl wir keine offensichtlichen Unterschiede zwischen den Populationen oder Geweben feststellen konnten, führte diese Studie zur Entdeckung eines neuen, dominanten, vertikal übertragenen Symbionten mit erstaunlich geringer Ähnlichkeit zu allen anderen sequenzierten Bakterien. Seit dieser Entdeckung haben wir Nachweise des unbekannten Symbionten in A. bruennichi-Populationen in der gesamten Paläarktis gefunden (unveröffentlichte Daten), so dass es relativ unwahrscheinlich ist, dass dieses endosymbiontische Bakterium eine Rolle bei der Arealerweiterung von A. bruennichi spielt. Durch die vergleichende Untersuchung von A. bruennichi Populationen nach der Arealerweiterung, konnten wir einen Einblick in die evolutionären und ökologischen Prozesse gewinnen, die es dieser Art ermöglichten, sich erfolgreich in neuen Umgebungen zu etablieren. Die Schnelligkeit, mit der die lokale Anpassung bei A. bruennichi erfolgte, deutet darauf hin, dass eine evolutionäre Anpassung an neue Umgebungen innerhalb kurzer Zeiträume möglich ist. Eine schnelle Anpassung ist jedoch sehr wahrscheinlich nur bei Arten der Fall, die über ausreichende genetische Variation verfügen oder bei denen Introgression die genetische Variation erhöhte - wie dies bei A. bruennichi der Fall ist. Diese Erkenntnis ist für unser Verständnis darüber wichtig, welche Mechanismen Einfluss auf die Anpassungsfähigkeit von Arten bei anhaltendem globalen Klimawandel haben können.

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Metadaten
Author: Monica Sheffer
URN:urn:nbn:de:gbv:9-opus-62931
Title Additional (German):Umwelt- und genetische Auswirkungen auf fitnessrelevante Merkmale bei einer sich ausbreitenden Spinne
Referee:Prof. Dr. Brent Sinclair, Dr. Daniel Berner
Advisor:Prof. Dr. Gabriele Uhl
Document Type:Doctoral Thesis
Language:English
Year of Completion:2022
Granting Institution:Universität Greifswald, Mathematisch-Naturwissenschaftliche Fakultät
Date of final exam:2022/01/06
Release Date:2022/06/21
Tag:Biology, Zoology, Spiders, Genomics, Microbiology, Ecology
GND Keyword:Biologie , Allgemeine Zoologie , Zoologie , Spinnen , Klimaänderung , Genomik , Mikrobiologie , Ökologie
Page Number:149
Faculties:Mathematisch-Naturwissenschaftliche Fakultät / Zoologisches Institut und Museum
DDC class:500 Naturwissenschaften und Mathematik / 590 Tiere (Zoologie)