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Bitte verwenden Sie diesen Link, wenn Sie dieses Dokument zitieren oder verlinken wollen: https://nbn-resolving.org/urn:nbn:de:gbv:9-002398-1

Costs and benefits in a bat-pitcher plant mutualism

  • Mutualisms are ubiquitous in nature and shape whole ecosystems. Although species benefit by interacting with each other, they permanently act selfishly. As a consequence, the involved partners must balance gaining the maximal benefit while accepting a certain amount of costs. Changes in the environment, however, may alter selection pressures and lead to a shift in the relative costs and benefits for both involved species. Due to this complexity, many mutualisms and their underlying processes, such as the dependence of the involved species on each other, are only poorly understood. Moreover, in several so-called mutualistic interactions it is unclear if they are in fact beneficial for all partners because detailed cost-benefit analyses are missing. The aim of my thesis was to contribute to a better understanding of the basic principles of mammal-plant mutualisms with special emphasis on the interdependence of the involved species. Using the interaction between an insectivorous bat species (Kerivoula hardwickii) and carnivorous pitcher plants (genus Nepenthes) as a model system, I conducted a detailed cost-benefit analysis to test if the partners interact mutualistically and are strongly dependent on one another. I hypothesised that pitchers of these plants serve as high quality roosts for the bats while the bats in turn fertilise the plants via their nutritious faeces. For the involved species the costs of the interaction should be lower than the gained benefits, but general costs should increase in the absence of the partner. Over the course of my field research, I found the bats roosting in three Nepenthes species, but the bats occupied intact pitchers of only one species, Nepenthes hemsleyana. In Nepenthes bicalcarata and Nepenthes ampullaria, the bats used senescing or damaged pitchers whose high amount of digestive fluid had drained off. Thus, only N. hemsleyana was potentially able to digest bat faecal matter, and thereby benefit from the bats. My cost-benefit analysis showed that N. hemsleyana plants strongly benefited from their bat interaction partner: In feeding experiments the plants gained between 34% and 95% of their nitrogen from bat faeces, which significantly improved their growth, photosynthesis and survival. In contrast, plants without access to faeces could not fully compensate the induced lack of nutrients by using arthropod prey. Field observations revealed no obvious costs for the pitcher plant. N. hemsleyana pitchers occupied by bats did not differ in their lifespan from unoccupied ones as bats did not injure the plants’ tissue. The interaction was also advantageous for K. hardwickii because N. hemsleyana offered high quality roosts with a favourable microclimate and low parasite infestation risk. Consequently, bats roosting in N. hemsleyana pitchers were in better condition than those roosting in dead N. bicalcarata pitchers. Although N. hemsleyana pitchers are rare in the natural habitat, bats could easily find and identify them due to an echo reflector, which reduces time and energy costs for roost detection. Most N. hemsleyana plants continuously provided at least one intact pitcher meaning bats could return to the same plants over a period of several months or even years. The interaction between K. hardwickii and N. hemsleyana can be classified as an asymmetric facultative mutualism with stronger dependence of the plant partner. N. hemsleyana has outsourced arthropod capture and digestion to its mutualistic bat partner while arthropod attraction is strongly reduced. Contrastingly, several populations of K. hardwickii frequently use alternative roosts. Strong selective pressure on the plants could be the consequence to attract bats with a potential stabilising effect on the interaction: N. hemsleyana has to outcompete the involuntarily offered roosts of the other Nepenthes species in terms of quality and accessibility. My thesis revealed complex interdependencies in an animal-plant mutualism. This study exemplifies that rigorous cost-benefit analyses are crucial for the classification of interspecific interactions and the characterisation of how the involved species affect and depend on each other.
  • Mutualistische Interaktionen sind weit verbreitet und beeinflussen ganze Ökosysteme. Obwohl die beteiligten Arten voneinander profitieren, handelt jeder Organismus stets egoistisch. Für die Partnerorganismen stellt es daher einen Balanceakt dar, einerseits ihre Gewinne zu maximieren, andererseits aber gewisse Kosten zu akzeptieren. Umweltveränderungen können jedoch den Selektionsdruck auf die involvierten Organismen verändern und damit auch deren Kosten-Nutzen-Verhältnis beeinflussen. Durch die Komplexität von Mutualismen und den ihnen zugrundeliegenden Prozessen liegen viele Aspekte, etwa wie die Arten voneinander abhängen, nach wie vor im Verborgenen. Darüber hinaus ist bei vielen sogenannten Mutualismen unklar, ob sie wirklich gewinnbringend für alle Partner sind, da detaillierte Kosten-Nutzen-Analysen fehlen. Ziel meiner Arbeit ist es, einen Beitrag zu leisten, die Grundprinzipien von Säugetier-Pflanzen-Mutualismen besser zu verstehen, wobei ich den Schwerpunkt auf die gegenseitige Abhängigkeit der Partnerspezies legte. Anhand eines Modellsystems bestehend aus einer insektivoren Fledermausart (Kerivoula hardwickii) und fleischfressenden Kannenpflanzen (Gattung Nepenthes) führte ich eine detaillierte Kosten-Nutzen-Analyse durch. Damit wollte ich herausfinden, ob die Partner mutualistisch interagieren und wie stark sie aufeinander angewiesen sind. Meine Hypothese lautete, dass die Kannen dieser Pflanzen qualitativ hochwertige Quartiere für die Fledermäuse darstellen und die Fledermäuse im Gegenzug die Pflanzen mit ihrem nährstoffreichen Kot düngen. Bei einem Mutualismus sollten die Kosten der Partner geringer als der gewonnene Nutzen sein und ansteigen, wenn der Partner fehlt. Während meiner Feldarbeit fand ich heraus, dass K. hardwickii drei Nepenthes-Arten als Quartier nutzte, wobei nur die Kannen von Nepenthes hemsleyana intakt waren. In Nepenthes bicalcarata- und Nepenthes ampullaria-Kannen dagegen übertagten die Tiere nur, wenn diese abgestorben waren und ihr Verdauungssekret fehlte. Daher kann nur N. hemsleyana den Fledermauskot verdauen. Tatsächlich zeigte meine Kosten-Nutzen-Analyse, dass N. hemsleyana stark von ihrem Fledermauspartner profitiert: In Fütterungsexperimenten bezogen diese Pflanzen zwischen 34 und 95% ihres Stickstoffbedarfs aus dem zur Verfügung stehenden Fledermauskot. Der Nährstoffgewinn verbesserte das Wachstum, die Photosynthese und das Überleben der Pflanzen. Pflanzen dagegen, denen Fledermauskot nicht zur Verfügung stand, konnten den damit erlittenen Nährstoffmangel nicht durch Arthropodenfang kompensieren. Ich konnte keine bedeutenden Kosten finden, die den Pflanzen durch ihren Partner im natürlichen Habitat entstehen. Im Vergleich zu unbesetzten Kannen wiesen von Fledermäusen besetzte N. hemsleyana-Kannen keine reduzierte Lebensdauer auf, da die Fledermäuse das Pflanzengewebe nicht verletzten. Auch für K. hardwickii ist die Interaktion gewinnbringend, da N. hemsleyana-Kannen Quartiere von hoher Qualität, mit günstigem Mikroklima und niedrigem Parasitenbefall darstellten. So waren Fledermäuse, welche in N. hemsleyana-Kannen übertagten, in einer besseren körperlichen Verfassung als solche, die abgestorbene N. bicalcarata-Kannen nutzten. Obwohl N. hemsleyana-Kannen relativ selten sind, konnten die Fledermäuse sie dank einer echoreflektierenden Struktur leicht finden und identifizieren und so ihre Kosten für die Quartiersuche reduzieren. Die meisten N. hemsleyana-Pflanzen stellten den Fledermäusen kontinuierlich mindestens eine geeignete Kanne zur Verfügung. Somit können die Fledermäuse im Verlauf von mehreren Monaten bzw. Jahren Kannen derselben Pflanze nutzen. Die Interaktion zwischen K. hardwickii und N. hemsleyana kann als asymmetrischer, fakultativer Mutualismus bezeichnet werden, wobei die stärkere Abhängigkeit auf der Seite des Pflanzenpartners liegt. Im Falle von N. hemsleyana konnte bei gleichzeitiger Reduzierung der Anlockung von Arthropoden deren Fang und Verdauung auf den mutualistischen Fledermauspartner ausgelagert werden. Dagegen nutzten einige K. hardwickii Populationen alternative Tagesquartiere. Aus diesem ungleichen Abhängigkeitsverhältnis könnten sich starke Selektionsdrücke für die Pflanze ergeben, um Fledermäuse anzulocken. Dies aber könnte zur Stabilisierung der Interaktion beitragen: N. hemsleyana sollte die anderen Quartiertypen in Bezug auf Qualität und Auffindbarkeit übertreffen. Meine Studie zeigt die komplexen Abhängigkeitsverhältnisse in Tier-Pflanzen-Mutualismen auf. Die Arbeit verdeutlicht, dass sehr detaillierte Kosten-Nutzen-Analysen nötig sind, um interspezifische Interaktionen klassifizieren zu können und um herauszufinden, wie die involvierten Arten sich gegenseitig beeinflussen und voneinander abhängen.

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Metadaten
Author: Caroline Regina Schöner
URN:urn:nbn:de:gbv:9-002398-1
Title Additional (German):Kosten und Nutzen in einem Fledermaus-Kannenpflanzen-Mutualismus
Advisor:Prof. Dr. Jörg Ganzhorn, Prof. Dr. T. Ulmar Grafe, Prof. Dr. Gerald Kerth
Document Type:Doctoral Thesis
Language:English
Date of Publication (online):2016/01/08
Granting Institution:Ernst-Moritz-Arndt-Universität, Mathematisch-Naturwissenschaftliche Fakultät (bis 31.05.2018)
Date of final exam:2015/12/07
Release Date:2016/01/08
Tag:Borneo, Kerivoula, Kosten-Nutzen-Analyse, Nepenthes
bat, mutualism, nitrogen, photosynthesis, pitcher plant
GND Keyword:Fledermaus, Mutualismus, Pflanzen, Photosynthese, Stickstoff, Ultraschall, Wachstum
Faculties:Mathematisch-Naturwissenschaftliche Fakultät / Zoologisches Institut und Museum
DDC class:500 Naturwissenschaften und Mathematik / 570 Biowissenschaften; Biologie