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Bitte verwenden Sie diesen Link, wenn Sie dieses Dokument zitieren oder verlinken wollen: https://nbn-resolving.org/urn:nbn:de:gbv:9-002604-6

Evolution des olfaktorischen Systems der Isopoda: Einblicke aus Neuroanatomie und Ethologie von Saduria entomon (Valvifera) Linnaeus 1758

  • In einer Welt durchsetzt mit Gerüchen, haben marine Tiere hochentwickelte chemosensorische Systeme entwickelt um den vielfältigen Anforderungen des Lebens und Überlebens gerecht zu werden. Nahrungserwerb, Kommunikation, das Erkennen von Räubern oder potentieller Partner sind in diesem Kontext nur als Rahmen zu nennen. Durch eine Vielzahl an Sensillen, sowie durch spezifische, olfaktorisch geführte Verhaltensweisen, wie dem antennal flicking oder Stimulus-gerichteter Navigation, zeigen viele Vertreter der Malacostraca ein hohes Maß an Präzision und Genauigkeit in der Differenzierung und Lokalisierung von Düften. Die Mehrzahl der detaillierten morphologischen und ethologischen Studien konzentrierte sich bislang jedoch auf decapode Crustaceen. Das außer Acht lassen kleinerer Spezies abseits der klassischen Modellorganismen führte daher zu einer gewissen Einseitigkeit unseres Verständnisses der chemosensorischen Pfade und Nahrungssuchstrategien. Während einige der terrestrischen Asseln (Oniscidea) schon gelegentlich als Vorlage für Studien dienten um die chemosensorischen Pfade in puncto Morphologie, Physiologie und Verhalten zu untersuchen, beruht unser Verständnis der chemischen Ökologie mariner Isopoden lediglich auf vereinzelten Beobachtungen und Annahmen. In der vorliegenden Arbeit sollen verschiedene Aspekte der Morphologie und Phänomenologie der Chemorezeption der baltischen Riesenassel Saduria entomon (Valvifera) LINNAEUS 1758 berücksichtigt werden. Abschließend soll anhand der vorgelegten Ergebnisse ein Rahmen entworfen werden, in welchem die Terrestrialisierung der Oniscidea neu betrachtet werden muss. Gestützt durch 3D Rekonstruktionen, konventionelle Lichtmikroskopie sowie konfokale Laser-Scanning-Mikroskopie, wurden die generelle Anatomie des Gehirns, sowie das neuronale Substrat der chemosensorischen Pfade untersucht. Während es innerhalb der terrestrischen Isopoden zu einer drastischen Größenreduktion ihrer ersten Antenne und allen mit dieser assoziierten Gehirnareale kam, besitzt S. entomon ein olfaktorisches System, das in Bezug auf die antennale und neuronale Morphologie noch sehr grundmusternah aufgebaut ist. Im Vergleich mit den Decapoda zeigen sich jedoch deutliche Unterschiede in der strukturellen Diversität und dem Umfang von Nervengewebe das in der Verarbeitung chemischer Informationen beteiligt ist. Gleich ihren terrestrischen Verwandten zeigt S. entomon zudem einige Besonderheiten, die die sensorischen Pfade der zweiten Antenne betreffen. Die mikroglomeruläre Organisation des assoziierten Neuropils deutet auf eine zunehmende Bedeutung dieses Anhangs in der Wahrnehmung und Verarbeitung chemischer Informationen hin. Verhaltensuntersuchungen lassen jedoch Zweifel an dem olfaktorischen Potential dieser Spezies aufkommen. Mittels eines Y-Labyrinthes und einer Reihe an Düften, dem das Tier in seiner natürlichen Umgebung begegnen mag, konnte gezeigt werden, dass S. entomon einen offenkundigen Mangel an Präzision aufweist, Stimuli zu differenzieren, sowie die Quelle eines Stimulus zu lokalisieren. In lediglich vier von 15 Experimenten ließ sich eine statistisch signifikante Verhaltensantwort beobachten. In diesen konnte darüber hinaus nur ein Stimulus als attraktiv identifiziert wurde. Auf Basis von Freilandbeobachtungen, die das Tier mit einer gewissen Zufälligkeit umherwandernd darstellen, wurde ein Experiment entwickelt in welchem S. entomon in einem Mikrokosmos, und nur durch chemosensorische Sinne, einen Köder lokalisieren sollte. Obwohl es zwischen Kontrolle und Stimulusexperimenten deutliche Unterschiede in den aufgenommenen Bewegungsparametern gab, war kein von anderen Malacostraca oder Hexapoda bekanntes Suchmuster zu identifizieren. Eine statistische Auswertung der durch das Tier zurückgelegten Pfade ergab jedoch, dass die Tiere sich einer chemotaktischen Orientierung bedienten. Diese scheint zudem einer positiven rheotaktischen Bewegung überlagert. Um die Bedeutung der chemosensorischen Anhänge für eine erfolgreiche Nahrungssuche zu verdeutlichen, wurden chemische Ablationen der ersten und zweiten Antennen durchgeführt. Einige wenige Tiere waren zwar noch in der Lage den Köder zu lokalisieren, die Deaktivierung der Antennen führte aber zu einer beinahe vollständigen Unfähigkeit den Stimulus ausfindig zu machen. Eine Pfadanalyse konnte daher Chemotaxie als elementaren Orientierungsmechanismus ausschließen. Statt dieser wurde Chemokinesie mit einer ausgeprägten positiven rheotaktischen Komponente identifiziert. Darüber hinaus demonstriert dieses Experiment die Abhängigkeit S. entomon‘s von der komplexen Interaktion der Distanz- und Kontaktchemorezeptoren für einen effizienten Suchlauf. Bislang wurde davon ausgegangen, dass terrestrische Isopoden es nicht geschafft haben ihr olfaktorisches System derart anzupassen, dass es in Luft anstatt von Wasser operiert. Um der Notwendigkeit eines chemosensorischen Systems gerecht zu werden, entwickelte sich daher de novo ein System, in welchem die zweite Antenne sowie ihr neuronales Substrat entsprechend transformiert wurden. Das Vorhandensein eines gleichartig organisierten Systems in einem relativ nah verwandten marinen Vertreter deutet jedoch darauf hin, dass die Tendenz zu dieser Funktionstransformation der zweiten Antenne bereits im letzten gemeinsamen Vorfahren vorhanden war und somit der Kolonisation des Landes durch die Asseln vorausging. Die zweite Antenne als der maßgebliche chemosensorische Anhang der Oniscidea kann daher als Präadaptation verstanden werden, welche im Laufe ihrer Terrestrialisierung eine antennulare Olfaktion zweitrangig, wenn nicht sogar obsolet machte.
  • Living in a world full of chemicals, marine animals evolved elaborate chemosensory systems in order to find food and shelters, to communicate, as well as to assess the presence of predators or potential mates. Malacostracan crustaceans, decapods in particular, are considered as a paragon of a chemical detector. In being equipped with numerous chemosensory sensilla located on virtually every part of the body, and by applying specific behaviors like “sniffing” or stimulus directed navigation, many species display a high degree of precision and fidelity in detecting, differentiating, and localizing waterborne chemicals. While most detailed morphological and ethological studies focused on decapod crustaceans, which moreover are mostly relatively large in regard to an odor plume, emitted from e.g. a prey item, our knowledge on chemosensory systems and food searching strategies shows a considerable bias, neglecting smaller species other than classical crustacean model organisms. Whereas member of the terrestrial Isopoda (Oniscidea) have repeatedly served as models to study the chemosensory pathways with respect to morphology, physiology, and behavior, our knowledge on the chemical ecology of marine isopods is close to zero. The present work covers aspects of the morphology and phenomenology of chemoreception in the marine isopod Saduria entomon (Valvifera) LINNAEUS 1758, and offers a new frame in which the terrestrialisation by the Oniscidea has to be reconsidered. Histological and immunhistochemical experiments were conducted using conventional light microscopy and confocal laser-scanning microscopy, corroborated by threedimensional reconstruction in order to highlight the overall anatomy of the brain, as well as the neuronal substrate of the chemosensory pathways. Whereas terrestrial isopods have considerably reduced their first antenna, giving rise to a cascading effect on all associated brain areas, S. entomon features an olfactory system close to the malacostracan ground pattern in terms of antennal as well as neuronal morphology. In comparison with the Decapoda however, there are significant differences in the structural diversity and amount of neuronal tissue involved in processing chemosensory input. Like their terrestrial relatives, S. entomon shows some peculiar transformations regarding the sensory pathways of the second antenna, indicating an increased relevance in the perception and processing of chemosensory information by this appendage. Behavioral experiments cast doubts on the olfactory potential of this species. Using a y-maze bioassay and a variety of odors the animal is likely to encounter in its natural habitat, S. entomon shows a considerable lack of precision in differentiating odors, and in locating the source of an odor which otherwise is found to be quite attractive. In only four out of 15 experiments, a statistically significant behavioral response has been observed, and only a single Stimulus was found to be attractive. Based on field observations depicting the animal wandering rather randomly through its habitat, a microcosm experiment was designed in which S. entomon had to locate a bait only by chemosensing. Although distinct differences in various movement parameters exist between control and stimulus treatment, S.entomon did not show any recognizable search patterns known from other Malacostraca or Hexapoda. However, a statistical evaluation of the animal’s paths suggested chemotaxis as the elementary orientation mechanism. Moreover, this orientation might be superimposed on a positive rheotaxis. In order to illustrate the importance of the major sensory appendages for successful foraging, chemical ablations of both, antenna one and antenna two were performed. Although some animals were still able to identify the source, the deactivation of the respective appendage resulted in an almost complete inability to locate the stimulus. Accordingly, path analysis excluded chemotaxis as elementary orientation mechanism for both cases but suggested chemokinesis with a distinct positive rheotactic component. Moreover, this experiment demonstrates that S. entomon is advised to a complex interaction of long distance- and contactchemoreceptive appendages, i.e. antenna one and two, for efficient foraging. It has hitherto been assumed that despite their success, terrestrial isopods have not been able to adapt an olfactory system to operate in air instead of water. Thus, in order to satisfy the need for a chemosensory system, they de novo developed a system in which the second antenna and its neuronal substrate have been transformed accordingly. The presence of a similarly organized system in a rather closely related marine representative now suggests that the tendency for a functional shift of the second antenna was already present in their last common ancestor and thus preceded the colonization of land by the Oniscidea. A distinctly chemosensory antenna two has therefore to be interpreted as a preadaptation that has rendered antennular olfaction secondary, if not even obsolete, during the terrestrialisation process.

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Metadaten
Author: Matthes Kenning
URN:urn:nbn:de:gbv:9-002604-6
Title Additional (German):Evolution des olfaktorischen Systems der Isopoda: Einblicke aus Neuroanatomie und Ethologie von Saduria entomon (Valvifera) Linnaeus 1758
Title Additional (English):Evolution of the olfactory System of Isopoda: Insights from Neuroanatomy and Ethology of Saduria entomon (Valvifera) Linnaeus 1758
Advisor:Prof. Dr. Steffen Harzsch
Document Type:Doctoral Thesis
Language:German
Date of Publication (online):2016/09/06
Granting Institution:Ernst-Moritz-Arndt-Universität, Mathematisch-Naturwissenschaftliche Fakultät (bis 31.05.2018)
Date of final exam:2016/07/27
Release Date:2016/09/06
GND Keyword:Saduria entomon, Evolution, Nervensystem, Krebstiere, Geruchssinn, Klappenasseln, Landasseln, Anpassung
Faculties:Mathematisch-Naturwissenschaftliche Fakultät / Zoologisches Institut und Museum
DDC class:500 Naturwissenschaften und Mathematik / 590 Tiere (Zoologie)
MSC-Classification:92-XX BIOLOGY AND OTHER NATURAL SCIENCES
92-XX BIOLOGY AND OTHER NATURAL SCIENCES / 92Dxx Genetics and population dynamics / 92D50 Animal behavior