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Proteogenomics of Marine Polysaccharide Utilisation

  • Polysaccharide is a major constituent of the total organic carbon that is generated by photosynthetic eukaryotes. In the marine realm, where approximately half of annual global carbon fixation occurs, algae can produce large amounts of polysaccharide during bloom events. Phytoplankton blooms are frequently seasonal phenomena, and spring blooms in particular have been a focus of study as they are predictable in space and time. This makes them much more amenable model systems in which to explore the processes that occur as organic carbon is recycled. It is assumed that the bulk of the polysaccharides algae produce serve one of two primary functions - namely acting as an energy storage molecule, or they serve as structural polymers in the cell walls. Other polysaccharides may also have protective functions as exudates. Regardless of function in algae, the polysaccharides are a valuable energy source for heterotrophic bacteria. The combination of abundance and predictable or semi-predictable structure of the polysaccharides has led to proliferation of variations on a particular sequestration and degradation strategy among the Bacteroidetes and Gammaproteobacteria that is frequently characterised as being ‘selfish’. The strategy is based on uptake of poly- and especially oligosaccharides into the periplasm via the use of TonB-dependent transporters. Once in the periplasmic space, oligomers can be further degraded to monomers that can then be transported into the cytosol. This mechanism is beneficial to the cell as it needn’t then lose the nutritive benefit of the polysaccharide to other cells, which may or may not have manufactured their own degradative carbohydrate active enzymes (CAZymes). The research articles that make up this thesis are thus based around attempts to find and elucidate the polysaccharide preferences of heterotrophic bacteria that become abundant following phytoplankton blooms.The first article is a study into the abundance of TonB-dependent transporter proteins in metaproteomes and metagenomes across a single spring phytoplankton bloom at the long term research station at Helgoland. This investigation identifies transporters for laminarin and alpha-glucans, the two most abundant glucose-based storage polysaccharides, are the most abundant predicted polysaccharide transporting TonB-dependent transporters during the bloom. However, as the bloom progressed, and particularly following a doubling of bacterial cell numbers, the proportion of predicted polysaccharide transporters dedicated to laminarin and alpha-glucan transport declined relative to transporters for less readily degraded mannose-, xylose-, and fucose-containing polysaccharides. The inference is that this change is an active response to the availability of the different polysaccharides, or their relative attractiveness as growth substrates during the period. The second article is an in-depth look at one of the most abundant Bacteroidetes clades, which was previously unnamed, and has not to date been cultivated. The most abundant species in this clade grows rapidly and often peaks earlier than other heterotrophic clades. It was found to be limited in predicted polysaccharide consumption capability, having only PULs for predicted laminarin degradation. It is also detectable in many locations at higher latitudes where phytoplankton blooms are expected to occur, indicating this is a globally successful consumer of algal organic matter, and may have an outsize significance for global laminarin degradation given its high abundance. The third article is a more holistic study of phytoplankton bloom associated Gammaproteobacteria, which have otherwise been rather ignored compared to the Bacteroidetes. Gammaproteobacteria overlap with Bacteroidetes to some extent in being clear consumers of laminarin, but fewer of them are clearly capable of consuming the more complex cell-wall derived polysaccharides. Some may, however, be producers of alginate, an otherwise mysteriously popular polysaccharide with Bacteroidetes, given that it is not known to be produced by bloom forming microalgae. The fourth article then goes into detail on the PUL content of Bacteroidetes, based on metagenomic data. It finds five substrates, alpha- and beta-glucans, xylose and mannose rich polysaccharides, and alginate, are the most frequent predicted polysaccharide substrates for Bacteroidetes PULs among populations responding to the Helgoland spring blooms. This thesis thus summarises multiple metagenomic and metaproteomic investigations into the polysaccharide consumption capabilities of marine heterotrophic bacteria. These bacteria have a profound impact on the overall carbon cycle in coastal regions, and are critical for understanding how changes in atmospheric carbon concentrations impact carbon turnover and storage in the world's oceans.
  • Polysaccharide sind ein Hauptbestandteil des gesamten organischen Kohlenstoffs, der durch photosynthetische Eukaryoten erzeugt wird. Im Meer, wo in etwa die Hälfte der jährlichen globalen Kohlendioxidfixierung stattfindet, werden große Mengen an Polysacchariden während Algenblüten produziert. Diese Phytoplankton-Blüten sind häufig saisonale Phänomene. Insbesondere Frühlingsblüten standen im Mittelpunkt von Studien, da Ort und Zeit ihres Auftretens vorhersehbar sind. Dadurch erfüllen sie die Grundvoraussetzungen eines guten Modellsystems, in dem die relevanten Prozesse der Reoxidation von organischen Kohlenstoffen untersucht werden kann. Es wird angenommen, dass der Großteil der von Algen produzierten Polysaccharide eine von zwei Hauptfunktionen erfüllt - zum einen als Energiespeichermolekül oder zum anderen als Strukturpolymer in den Zellwänden zu dienen. Andere Polysaccharide können ebenfalls Schutzfunktionen als Exudate haben. Unabhängig von der Funktion in Algen sind die Polysaccharide eine wertvolle Energiequelle für heterotrophe Bakterien. Die Kombination von Häufigkeit und struktureller Vielfalt der Polysaccharide hat zu einer Evolution von Variationen einer bestimmten Sequestrierungs- und Abbau-Strategie unter Bacteroidetes und Gammaproteobakterien geführt, die häufig als „selfish“ (dt. egoistisch) charakterisiert wird. Die Strategie basiert auf außer-zellulärer Hydrolyse und der Aufnahme von Oligosacchariden in das Periplasma über die Verwendung von TonB-abhängigen Transportern. Im periplasmatischen Raum können Oligomere weiter zu Monomeren abgebaut werden, die dann durch ABC- oder MFS-Transporter in das Cytosol transportiert werden können. Dieser Mechanismus ist für die Zelle von Vorteil, da sie den Nährwert des Polysaccharides nicht mit anderen Zellen in der näheren Umgebung teilen muss. Die Forschungsartikel dieser Doktorarbeit haben zum Ziel die Polysaccharid-Präferenzen heterotropher Bakterien, welche nach Phytoplanktonblüten sehr abundant sind, zu eruieren und aufzuklären. Der erste Artikel ist eine Studie über die Abundanz von TonB-abhängigen Transporterproteinen in Metaproteomen und Metagenomen während einer frühjahrs Phytoplanktonblüte an der Langzeitforschungsstation vor Helgoland. Diese Untersuchung identifiziert Transporter für Laminarin und alpha-Glucane, welche die am häufigsten vorkommenden Speicherpolysaccharide auf Glukosebasis sind, als die am häufigsten vorkommenden Polysaccharid-spezifischen TonB-abhängigen Transporter. Mit fortschreitender Blüte und insbesondere nach einer Verdoppelung der Bakterienzahlen nahm der Anteil der Laminarin- und Alpha-Glucan-Transport im Vergleich zu Transportern für weniger leicht abgebaute Mannose-, Xylose- und Fucose-haltige Polysaccharide ab. Die Schlussfolgerung ist, dass diese Änderung eine aktive Reaktion auf die Verfügbarkeit der verschiedenen Polysaccharide oder ihre relative Attraktivität als Wachstumssubstrat während des Zeitraums ist. Der zweite Artikel befasst sich eingehend mit einem der am häufigsten vorkommenden Bacteroidetes-Gattungen, die zuvor unbenannt war und bisher nicht kultiviert wurde. Die am häufigsten vorkommenden Arten in dieser Gruppe wachsen schnell und erreichen häufig in der Sukzession des Bacterioplanktons früher maximale Populationsgrößen als andere heterotrophe Arten. Metagenomische Analysen zeigten, dass die Fähigkeit zum vorhergesagten Polysaccharidverbrauch begrenzt ist und der Organismus nur PULs für einen Laminarinabbau aufweist. Die Gattung ist auch an vielen Orten höherer Breitengrade nachweisbar, an denen saisonale Phytoplanktonblüten zu erwarten sind. Dies weist darauf hin, dass die Gattung ein weltweit erfolgreicher Konsument von organischer Algenmaterie ist und aufgrund der hohen Häufigkeit eine große Bedeutung für den globalen Laminarinabbau haben kann. Der dritte Artikel ist eine umfassende Studie über Phytoplanktonblüten-assoziierte Gammaproteobakterien, die bislang im Vergleich zu den Bacteroidetes wenig Beachtung fanden. Gammaproteobakterien überlappen sich in gewissem Maße mit Bacteroidetes, da sie auch Konsumenten von Laminarin sind, aber wenige von ihnen sind eindeutig in der Lage die komplexen von der Zellwand abgeleiteten Polysaccharide zu konsumieren. Einige Gammaproteobakterien können jedoch Produzenten von Alginat sein, einem ansonsten mysteriös beliebten Polysaccharid von Bacteroidetes, welches nicht von blütebildenden Mikroalgen produziert wird. Der vierte Artikel geht dann, basierend auf metagenomischen Daten, detailliert auf den PUL-Gehalt von Bacteroidetes ein. Innerhalb der Population an Bacteroideten die auf die Frühjahrsblüte reagieren, wurden fünf Substrate identifiziert, welche am häufigsten vorhergesagten Polysaccharide der PULs sind: alpha- und beta-Glucane, Xylose- und Mannose-reiche Polysaccharide und Alginat. Diese Arbeit fasst mehrere metagenomische und metaproteomische Untersuchungen der Fähigkeiten mariner heterotropher Bakterien Polysaccharide zu gebrauchen zusammen. Diese Bakterien haben einen tiefgreifenden Einfluss auf den gesamten Kohlenstoffkreislauf in Küstenregionen und sind entscheidend für das Verständnis, wie sich Änderungen der Kohlenstoffkonzentrationen in der Atmosphäre auf den Kohlenstoffumsatz und die Speicherung in den Weltmeeren auswirken.

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Metadaten
Author: Ben Francis
URN:urn:nbn:de:gbv:9-opus-43126
Title Additional (German):Proteogenomik der Marinen Polysaccharid Verwertung
Referee:Prof. Dr. Thomas Schweder, Prof. Dr. Dirk Schüler, Prof. Dr. Mirjam Czjzek, Prof. Dr. Rudolf Amann
Advisor:Prof. Dr. Thomas Schweder
Document Type:Doctoral Thesis
Language:English
Year of Completion:2020
Date of first Publication:2021/02/15
Granting Institution:Universität Greifswald, Mathematisch-Naturwissenschaftliche Fakultät
Date of final exam:2020/09/03
Release Date:2021/02/15
Tag:Metagenomics; Microbial ecology; Microbiology; Polysaccharide
GND Keyword:Mikrobiologie, Polysaccharide, Metagenomik
Page Number:357
Faculties:Mathematisch-Naturwissenschaftliche Fakultät / Institut für Pharmazie
DDC class:500 Naturwissenschaften und Mathematik / 570 Biowissenschaften; Biologie