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Potential costs, benefits and constraints of responses to recent climate change in bats

  • In times of recent climate change, mechanisms to deal with different environments (e.g. via dispersal to other habitats, or via in-situ responses such as genetic adaptation or phenotypic plasticity) are essential. In regions showing seasonality, organisms are already adapted to regular and, thus, often predictable environmental changes. One well-known strategy to survive periods of food shortage, especially during the winter, is hibernation. Although hibernation is already an adaptation to overcome unfavourable conditions, the optimal timing of hibernation to match for example food abundance peaks is likely to be influenced by changing climatic conditions, as expected during human-induced global change. Thus, the ability to respond to changes in optimal timing of hibernation can be crucial for organisms. All hibernators are positioned at the slow end of the slow-fast life history continuum. Longevity combined with a low annual reproductive output can result in slow recovery from population crashes and is expected to be associated with slow genetic adaptation. Therefore, it is assumed that phenotypic plasticity, a rather rapid and sometimes reversible process, is a crucial mechanism in long-lived organisms to adapt to changing environments. However, how differences in individual hibernation behaviour influence mortality and whether individuals are plastic with respect to their hibernation behaviour are largely unknown. Recent studies suggest that climatic change can influence hibernation behaviour in various species differently, in a positive or negative way. Female Columbian ground squirrels (Urocitellus columbianus) delayed their emergence from hibernation with later snow melt and lower spring temperatures. Next to the environmental impact, emergence date showed a moderate heritability in female Columbian ground squirrels. Yellow-bellied marmots (Marmota flaviventris) emerged earlier from hibernation with warmer spring temperatures which resulted in a longer growing period for their offspring and, therefore, higher survival rates. In contrast, in alpine marmots (Marmota marmota) lower snow cover due to higher temperatures and, thus, less isolation led to lower juvenile survival. Negative effects, such as reduced juvenile survival, would be of high concern, especially for long-lived species with a low reproductive output. Bats are exceptionally long-lived compared to other mammals of the same size and often show a low reproductive output with one offspring per year. This is especially true in the temperate zone where bats, furthermore, are characterized by seasonality and depend on hibernation during winter period to survive food and water shortage. Because bats are of high conservation concern it is of prime importance to understand their ability to respond to different climatic conditions and associated mortality costs. The basis of this study was a five-year data set of 1047 RFID-tagged individuals from two bat species, Natterer’s bats (Myotis nattereri) and Daubenton’s bats (Myotis daubentonii), that were automatically tracked when entering or leaving the joint hibernaculum, “Brunnen Meyer”, located in north-western Germany. The two species are similar sized, share demographical traits and often occupy the same areas. Nevertheless, they differ in their foraging strategy and activity pattern during hibernation period. Natterer’s bats are able to glean insects from surfaces, even at low temperatures. Daubenton’s bats depend on flying arthropods and, thus, warmer temperatures. And indeed there is evidence that Natterer’s bats are able to hunt during hibernation period, while in Daubenton’s bats a lack of feeding during the hibernation period is suggested. Furthermore, Natterer’s bats are characterized by a higher activity at the hibernaculum throughout the hibernation period, while Daubenton’s bats on average arrive earlier, stay inactive through the winter and leave later in spring. In both species, the aim was to investigate the impact of their individual hibernation behaviour, precisely the timing of departure in late winter and early spring, on mortality, their adjustment of departure timing to the North Atlantic Oscillation Index (NAO), as well as differences within and between the two species from 2011 until 2015. To later on estimate the potential mortality costs of departure timing, gaining knowledge about the seasonal survival pattern (winter vs. summer) in the two species was a first necessity. In birds, particularly small species were described as winter-regulated populations with a higher mortality during winter. In contrast, in hibernating mammal species, such as bats, a relatively lower or similar winter survival compared to summer survival was shown. In this study, the analysed data demonstrated that the winter 2010/2011 was exceptionally catastrophic in Natterer’s bats and did not impact Daubenton’s bats. When excluding this catastrophic winter in Natterer’ bats, our results revealed a stable winter-summer-survival difference (higher winter and lower summer survival) in adult Natterer’s and Daubenton’s bats, with inter-annual variation in the level of survival which indicates a potential environmental impact on survival. This winter-summer survival pattern is in line with the survival pattern shown for other hibernators. Juveniles always had a lower survival rate than adult bats in both species. Nevertheless, the extent to which the species differ between seasons and age classes was stronger in Daubenton’s bats. They always showed a slightly higher winter survival and a lower summer survival than Natterer’s bats. Together with the catastrophic winter 2010/2011 in Natterer’s bats, this indicates a species-specific sensitivity to the timing of specific weather events which is in line with their foraging strategies and activity pattern during hibernation period. With respect to emergence behaviour from the hibernaculum, the results of this study suggest considerable differences among individuals within as well as between bat species. In comparison to Daubenton’s bats, Natterer’s bats tuned their emergence more closely to weather conditions, specifically the NAO, a large scale weather index related to winter severity, and showed individual variation in behavioural plasticity. In Daubenton’s bats only the females responded to changing conditions and left earlier in individually-experienced warmer and milder winters, comparable to Natterer’s bats females. A potential reason might be reproductive advantages for the females resulting in a longer growing period for their offspring. The shown higher winter survival in adult bats of both species indicated already higher energy expenditure outside the hibernaculum. Thus, leaving early, being active and staying outside longer by itself bore a risk (exposure risk effect). Under consideration of longer exposure times, early departing individuals had on top of that an increased risk to die. This was not given in each year, but a species- and year-specific pattern was revealed. Natterer’s bats were only significantly affected by early departure in 2011, while the remaining years show no significant additional risk of leaving early. In Daubenton’s bats, the years 2014 and 2015 were associated with a significantly higher mortality of leaving early. This is in line with the hypothesis that Daubenton’s bats might not be able to hunt for insects leaving too early and do so as a best out of a bad job. Nevertheless, the year-specific pattern suggests that early bats might profit from advantageous weather conditions during early spring. An additional hint for an environmental impact on early bat survival in at least Daubenton’s bats is that the median proportion of night hours above 3 °C within five days after departure was included in the model with the lowest AIC. However, the effect was not strong enough to be selected as the best model and, therefore, further analyses are needed to investigate this first hint. In conclusion, the reduced winter survival of juveniles compared to adults highlights the importance of considering age class effects in studies that investigate seasonal survival patterns. The stable species-specific winter-summer-survival difference with a higher winter survival compared to summer survival, as well as the one catastrophic winter in Natterer’s bats underline the importance of including seasonal survival patterns in assessing potential fitness costs of changed behaviour. Furthermore, our results suggest that long-lived hibernating bat species have the potential to plastically adjust to changing climatic conditions, but this potential differs between species. Among-individual differences in emergence together with species-specific mortality costs of early emergence suggest the potential for natural selection to shape hibernation phenology. In summary, our findings suggest species-, population- and group-specific differences in the ability to respond to changing environments and, therefore, underline the necessity to further investigate local responses in various organisms to estimate consequences of recent climate change on a wider range.
  • In Zeiten des jüngsten Klimawandels sind Mechanismen für den Umgang mit unterschiedlichen Umweltbedingungen (z.B. Ausbreitung in andere Lebensräume oder In-situ-Reaktionen, wie genetische Anpassung oder phänotypische Plastizität) von wesentlicher Bedeutung. In saisonal geprägten Regionen sind Organismen bereits an regelmäßige und damit oft vorhersehbare Umweltveränderungen angepasst. Eine bekannte Anpassung, um Zeiten des Nahrungsmangels, insbesondere im Winter, zu überleben, ist Winterschlaf. Der optimale Zeitpunkt des Winterschlafes, zum Beispiel in Hinsicht auf die höchste Nahrungsdichte, wird wahrscheinlich durch sich ändernde Umweltbedingungen, wie sie durch den anthropogenen Klimawandel zu erwarten sind, beeinflusst werden. Daher kann die Fähigkeit, auf sich ändernde Umweltbedingungen mittels Änderungen des Winterschlafverhaltens zu reagieren, für Organismen entscheidend sein. Alle Winterschläfer befinden sich am langsamen Ende des Life-history-Kontinuums. Die damit einhergehende Langlebigkeit in Verbindung mit einer niedrigen Anzahl an Nachkommen pro Jahr kann zu einer langsamen Erholung von Populationseinbrüchen führen und wird voraussichtlich mit einer langsamen genetischen Anpassung einhergehen. Es wird daher davon ausgegangen, dass die phänotypische Plastizität, ein recht schneller und manchmal reversibler Prozess, ein entscheidender Mechanismus in langlebigen Organismen ist, um sich an verändernde Umweltbedingungen anzupassen. Wie sich Unterschiede im individuellen Winterschlafverhalten auf die Mortalität auswirken und ob Individuen in Bezug auf ihr Winterschlafverhalten phänotypische Plastizität zeigen, ist jedoch weitgehend unbekannt. Jüngste Studien weisen darauf hin, dass Klimaveränderungen das Winterschlafverhalten verschiedener Arten unterschiedlich, positiv oder negativ, beeinflussen können. Weibliche Columbia-Ziesel (Urocitellus columbianus) verschoben das Erwachen aus dem Winterschlaf mit späterer Schneeschmelze und niedrigeren Frühlingstemperaturen nach hinten. Neben den Auswirkungen auf die Umwelt zeigte der Zeitpunkt des Aufwachens bei weiblichen Columbia-Zieseln eine moderate Erblichkeit. Gelbbauchmurmeltiere (Marmota flaviventris) wachten mit wärmeren Frühlingstemperaturen früher aus dem Winterschlaf auf, was zu einer längeren Wachstumsperiode ihrer Nachkommen und somit zu höheren Überlebensraten führte. Im Gegensatz dazu führte bei Alpenmurmeltieren (Marmota marmota) eine niedrigere Schneedecke aufgrund höherer Temperaturen zu einer geringeren Überlebensrate der Jungtiere. Negative Auswirkungen, wie zum Beispiel ein verringertes Überleben von Jungtieren, wären insbesondere für langlebige Arten mit geringer Fortpflanzungsrate äußerst besorgniserregend. Fledermäuse sind im Vergleich zu anderen Säugetieren derselben Größe außergewöhnlich langlebig und zeigen mit einem Nachkommen pro Jahr oft eine geringe Reproduktionsleistung. Dies gilt insbesondere für die gemäßigte Zone, in der Fledermäuse außerdem saisonal geprägt sind und vom Winterschlaf abhängen, um Nahrungs- und Wassermangel im Winter zu überleben. Da Fledermäuse von großer Bedeutung für den Naturschutz sind, ist es essentiell, ihre Fähigkeit zu verstehen, auf unterschiedliche klimatische Bedingungen und damit verbundene Mortalitätsrisiken zu reagieren. Grundlage dieser Studie war ein Fünfjahresdatensatz von 1047 RFID-markierten Individuen zweier Fledermausarten, den Fransenfledermäusen (Myotis nattereri) und den Wasserfledermäusen (Myotis daubentonii). Diese Individuen wurden beim Passieren der Eingänge des gemeinsamen Überwinterungsquartiers, dem “Brunnen Meyer“ im Nordwesten Deutschlands, automatisch aufgezeichnet. Die beiden Arten haben eine ähnliche Größe, weisen vergleichbare demographische Merkmale auf und besetzen häufig dieselben Gebiete. Trotzdem unterscheiden sie sich in ihrer Jagdstrategie und ihrem Aktivitätsmuster während der Überwinterung. Fransenfledermäuse können Insekten auch bei niedrigen Temperaturen von Oberflächen absammeln. Wasserfledermäuse hängen hingegen von fliegenden Arthropoden und somit von wärmeren Temperaturen ab. Tatsächlich gibt es Beweise dafür, dass Fransenfledermäuse während der Überwinterung jagen können, während bei Wasserfledermäusen eine fehlende Nahrungsaufnahme während der Überwinterung vermutet wird. Darüber hinaus zeichnen sich Fransenfledermäuse während der gesamten Überwinterung durch eine höhere Aktivität am Überwinterungsquartier aus, während Wasserfledermäuse im Durchschnitt früher eintreffen, den Winter inaktiv bleiben und im Frühling später ausfliegen. Das Ziel dieser Studie war es, für beide Arten, die Auswirkungen des individuellen Winterschlafverhaltens, insbesondere den Zeitpunkt des Ausflugs im späten Winter und frühen Frühling, auf die Mortalität, ihre potentielle Anpassung des Ausflugszeitpunktes an den Nordatlantischen Oszillationsindex (NAO) sowie Unterschiede innerhalb und zwischen den beiden Arten in den Jahren 2011-2015 zu untersuchen. Um das potentielle Mortalitätsrisiko des Ausflugszeitpunktes abschätzen zu können, war es zunächst einmal notwendig, Kenntnisse über das saisonale Überlebensmuster (Winter vs. Sommer) der beiden Arten zu erlangen. Bei Vögeln wurden insbesondere kleine Arten als winterregulierte Populationen mit höherer Mortalität im Winter beschrieben. Im Gegensatz dazu wurde bei vom Winterschlaf abhängigen Säugetieren, wie zum Beispiel Fledermäusen, ein relativ höheres oder ähnliches Überleben im Winter wie im Sommer beobachtet. In dieser Studie zeigten die analysierten Daten, dass der Winter 2010/2011 bei Fransenfledermäusen mit einem außergewöhnlichen Populationseinbruch verbunden war, sich aber nicht auf die Wasserfledermäuse auswirkte. Unter Ausschluss des Ausnahmewinters bei Fransenfledermäusen zeigten unsere Ergebnisse einen konstanten Unterschied im Winter-Sommer-Überleben (höheres Winter- und niedrigeres Sommerüberleben) für adulte Fledermäuse beider Arten, wobei die Unterschiede in Überlebensraten zwischen den einzelnen Jahren auf einen potentiellen Umwelteinfluss auf das Überleben hindeuten. Dieses Winter-Sommer-Überlebensmuster stimmt mit dem Überlebensmuster überein, das für andere Winterschläfer gezeigt wurde. Jungtiere hatten in beiden Arten immer eine niedrigere Überlebensrate als adulte Fledermäuse. Allerdings war das Ausmaß, in dem sich die Art zwischen den Jahreszeiten und den Altersklassen unterscheiden, in Wasserfledermäusen stärker. Sie zeigten immer ein etwas höheres Überleben im Winter und ein geringeres Überleben im Sommer im Vergleich zu Fransenfledermäusen. In Verbindung mit dem katastrophalen Winter 2010/2011 bei Fransenfledermäusen deutet dies auf eine artspezifische Sensibilität bezüglich des Zeitpunktes von Wetterereignissen hin, die im Einklang mit ihren Jagdstrategien und ihrem Aktivitätsmuster während der Überwinterung steht. In Bezug auf das Ausflugsverhalten aus dem Überwinterungsquartier deuten die Ergebnisse dieser Studie auf erhebliche Unterschiede zwischen Individuen sowohl innerhalb einer Art als auch zwischen den beiden Fledermausarten hin. Im Vergleich zu Wasserfledermäusen haben Fransenfledermäuse ihr Ausflugsverhalten stärker an die Witterungsbedingungen angepasst, insbesondere an den NAO, einen Index für großräumige Wetterlagen im Winter, der sich auf die Strenge des Winters bezieht. Des Weiteren zeigen Fransenfledermäuse individuelle Unterschiede in der Plastizität des Ausflugsverhaltens. In Wasserfledermäusen reagierten nur die Weibchen auf veränderte Umweltbedingungen und verließen das Überwinterungsquartier früher in individuell erlebten wärmeren und milderen Wintern, vergleichbar zu den Weibchen der Fransenfledermaus. Ein möglicher Grund dafür könnten reproduktive Vorteile für Weibchen sein, beispielsweise eine längere Wachstumsperiode für ihre Nachkommen. Das beobachtete höhere Überleben im Winter bei adulten Fledermäusen beider Arten wies bereits auf einen höheren Energieverbrauch außerhalb des Überwinterungsquartiers hin. Früh zu gehen, aktiv zu sein und länger draußen zu bleiben, birgt ein Risiko (Expositionsrisikoeffekt). Unter Berücksichtigung längerer Expositionszeiten hatten frühausfliegende Individuen zusätzlich ein erhöhtes Mortalitätsrisiko. Dies war nicht in jedem Jahr gegeben, sondern zeigte ein art- und jahresspezifisches Muster. Die Fransenfledermäuse zeichneten sich nur 2010/11 durch ein höheres Mortalitätsrisiko der frühausfliegenden Individuen aus, während die verbleibenden Jahre kein signifikantes zusätzliches Risiko eines frühen Ausflugs aufwiesen. Bei Wasserfledermäusen waren die Jahre 2014 und 2015 mit einer signifikant höheren Mortalitätsrate der frühausfliegenden Individuen verbunden. Dies stimmt mit der Hypothese überein, dass Wasserfledermäuse möglicherweise nicht in der Lage sind, Insekten zu einem solch frühen Zeitpunkt zu fangen, und der frühe Ausflug als „best out of a bad job“ gesehen werden kann. Das jahresspezifische Muster legt jedoch nahe, dass frühausfliegende Wasserfledermäuse von günstigen Witterungsbedingungen im frühen Frühling profitieren könnten. Ein zusätzlicher Hinweis auf potentielle Auswirkungen von Umweltbedingungen auf das Überleben frühausfliegender Wasserfledermäuse ist, dass der mittlere Anteil der Nachtstunden über 3 ° C innerhalb von fünf Tagen nach dem Ausflug in dem Modell mit dem niedrigsten AIC enthalten war. Der Effekt war jedoch nicht stark genug, um als bestes Modell ausgewählt zu werden. Daher sind weitere Analysen erforderlich, um diesen ersten Hinweis näher zu untersuchen. Zusammenfassend lässt sich sagen, dass das geringere Überleben von Jungtieren im Vergleich zu adulten Tieren die Bedeutung der Berücksichtigung von Altersklasseneffekten in Studien, die saisonale Überlebensmuster untersuchen, hervorhebt. Die konstanten artspezifischen Unterschiede im Winter-Sommer-Überleben mit einem höheren Winterüberleben im Vergleich zum Sommerüberleben sowie der katastrophale Winter bei Fransenfledermäusen unterstreichen zusätzlich, wie wichtig es ist, saisonale Überlebensmuster in die Beurteilung der potentiellen Fitnesskosten von Verhaltensänderungen einzubeziehen. Darüber hinaus legen unsere Ergebnisse nahe, dass langlebige, vom Winterschlaf abhängige Fledermausarten das Potential haben, sich plastisch an sich ändernde klimatische Bedingungen anzupassen. Jedoch ist dieses Potential artspezifisch. Individuelle Unterschiede im Ausflugsverhalten in Verbindung mit dem artspezifischen Mortalitätsrisiko des frühen Ausflugs deuten auf das Potential natürlicher Selektion hin, Überwinterungsphänologie zu formen. Zusammenfassend zeigen unsere Ergebnisse, dass art-, altersklassen- und geschlechtsspezifische Unterschiede in der Fähigkeit, sich an sich ändernde Umweltbedingungen anzupassen, bestehen. Somit unterstreichen unsere Ergebnisse die Notwendigkeit, lokale Reaktionen auf sich ändernde Umweltbedingungen in verschiedenen Organismen weiter zu untersuchen, um die Folgen des jüngsten Klimawandels im weiteren Sinne einschätzen zu können.

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frontdoor_oas
Metadaten
Author: Christine Reusch
URN:urn:nbn:de:gbv:9-opus-24910
Title Additional (German):Potentielle Kosten, Nutzen und Einschränkungen der Reaktionen auf die jüngsten Klimaänderungen bei Fledermäusen
Referee:Prof. Dr. Gerald Kerth, Prof. Dr. Oliver Krüger
Advisor:Prof. Dr. Gerald Kerth
Document Type:Doctoral Thesis
Language:English
Year of Completion:2019
Date of first Publication:2019/02/04
Granting Institution:Universität Greifswald, Mathematisch-Naturwissenschaftliche Fakultät
Date of final exam:2018/12/03
Release Date:2019/02/04
Tag:Myotis daubentonii; Myotis nattereri; North Atlantic Oscillation (NAO); bats; emergence behaviour; hibernation; mortality costs; phenotypic plasticity; seasonal survival
GND Keyword:Klimawandel, Fledermäuse, Anpassung, Überwinterung, Verhaltensforschung
Page Number:89
Faculties:Mathematisch-Naturwissenschaftliche Fakultät / Zoologisches Institut und Museum
DDC class:500 Naturwissenschaften und Mathematik / 590 Tiere (Zoologie)