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Common voles (Microtus arvalis): Important reservoir for Tula orthohantavirus and other zoonotic pathogens

  • The aim of this work was to characterize the distribution of TULV in European common vole populations, to clarify the host association of TULV and to investigate correlations between host population dynamics and changes in TULV prevalence. Furthermore, the potential of common voles as reservoir for other rodent-borne pathogens was examined in comparison to other rodent species. Molecular and serological analysis of rodents captured at 87 locations in Germany, France, Luxembourg, and Austria revealed TULV infections at 53.6 % of all trapping locations. The seroprevalence in common voles was low with a mean of 8.5 % (range: 0 – 19 %). TULV RNA was more often detected (mean: 15.3 %, range 0 - 37.5 %). Field voles (Microtus agrestis) and water voles (Arvicola amphibius) were less often tested positive for TULV: mean seroprevalence was 7 % for field voles and 6.7 % for water voles. RNA could be detected in 5.4 % of all tested field voles and 3.2 % of water voles and with exception of a single field vole only when TULV-RNA-positive common voles were trapped at the same location. Those results indicate that TULV infections of field and water voles are spillover infections from sympatric TULV-infected common voles. Phylogenetic analysis revealed distinct genetic differences between TULV sequences of regions of greater geographical distance which were associated with different evolutionary common vole lineages. Furthermore, we could detect genetic differences between TULV strains from trapping sites close to each other (ca. 10 km). In a capture-mark-recapture study 1042 common voles captured in live traps in Germany were sampled as well as 225 captured in snap traps. When analyzing the seroprevalence of fluctuating common vole populations over several years and seasons we found a negative correlation between prevalence and population density in the current season but a delayed density-dependent positive correlation between the current population density and seroprevalence in the next season. However, this trend varied geographically between the four trapping locations. Usually, population density as well as seroprevalence peaked at the end of the reproductive period in autumn with the exception of Weissach (2010-2012), Jeeser (2010) and Gotha (2012) where population peaks in summer were observed. In a pilot study in Austria common voles were captured as well as three other rodent species. They were investigated not only for presence of different viruses (TULV, Dobrava- Belgrade orthohantavirus (DOBV), Puumala orthohantavirus (PUUV), Lymphocytic choriomeningitis mammarenavirus (LCMV), Cowpox virus (CPXV)) but also pathogenic bacteria and endoparasites (Leptospira spp., Toxoplasma gondii, Borrelia afzelii, Coxiella burnetii, Rickettsia spp. und Bartonella spp.). Of all four captured species, common voles were most often infected with at least one pathogen (66.7 %), followed by wood mice (Apodemus sylvaticus) (57.7 %), bank voles (Myodes glareolus) (35 %) and yellow-necked field mice (Apodemus flavicollis) (34.5 %). Common voles were also exceptionally susceptible to multiple infections: 66.7 % of them were infected with two or three different pathogens, compared to 6.9 % of yellow-necked field mice and 2.5 % of bank voles. No multiple infections could be detected in wood mice. The broad geographic distribution of TULV in its reservoir host is in contrast to the rare reports of human infection but might be explained with a low pathogenicity for humans or with the low prevalence in host populations. In addition, the rare detection of human TULV infections could be a result of the used diagnostic methods. Since the reservoir population is known for its dramatic changes in population density and recurring superabundances which facilitates frequent contact to humans, TULV should more often be considered as cause for human disease in future analysis. In addition, several other zoonotic pathogens could be detected in common voles which could influence TULV infections in the reservoir host but also TULV transmission to humans and therefore deserve more attention in future research.
  • Aktuell sind mehr als 1400 humanpathogene Krankheitserreger bekannt, von denen 61 % zoonotisch sind, also vom Tier auf den Menschen übertragen werden können. Zu den Zoonoseerregern, die eine zunehmende Gefahr für den Menschen darstellen, gehören die Hantaviren. Diese Viren besitzen ein einzelsträngiges, segmentiertes RNA-Genom und sind in einer Vielzahl von Säugetierwirten, kürzlich aber auch in Fischen und einem Reptil nachgewiesen worden. Eines der Hantaviren, die in Nagetieren in Deutschland nachgewiesen werden konnte, ist das Tula orthohantavirus (TULV), das außerdem bereits in vielen verschiedenen europäischen Ländern und Teilen Asiens beschrieben wurde. Die Erstisolation erfolgte aus der Feldmaus (Microtus arvalis), diese gilt als primäre Wirtsspezies. Jedoch konnten Infektionen inzwischen auch in anderen verwandten Nagetierarten nachgewiesen werden. Bisher wurden nur wenige humane TULV-Infektionen beschrieben. Das Ziel dieser Arbeit bestand darin, die Verbreitung von TULV in europäischen Feldmauspopulationen zu charakterisieren, die Wirtsassoziation zu prüfen und mögliche Zusammenhänge zwischen Veränderungen in Wirtsspezies-Populationen und TULV-Prävalenz zu untersuchen, sowie das Auftreten von anderen Nagetier-übertragenen humanpathogenen Krankheitserregern in Feldmäusen und anderen Nagetierarten zu analysieren. Molekulare und serologische Untersuchungen von Nagetierfängen an 87 Standorten in Deutschland, Frankreich, Luxemburg und Österreich zeigten für 53,6 % der Fangorte TULV-Infektionen. Die Seroprävalenz unter Feldmäusen war niedrig und lag im Durchschnitt bei 8,5 % (0 - 19 %). TULV-RNA konnte dagegen häufiger detektiert werden. Hier schwankte die Prävalenz zwischen 0 – 37,5 % (im Mittel: 15,3 %). Seltener wurde TULV in Erdmäusen (Microtus agrestis) und Schermäusen (Arvicola amphibius) nachgewiesen. Die durchschnittliche Seroprävalenz betrug bei Erdmäusen 7 % und bei Schermäusen 6,7 %. TULV-RNA konnte in 5,4 % der Erdmäuse und 3,2 % der Schermäuse nachgewiesen werden und mit Ausnahme einer einzelnen Erdmaus ausschließlich dann, wenn am gleichen Fangort auch TULV-RNA-positive Feldmäuse gefangen wurden. Diese Untersuchungsergebnisse deuten bei den Erd- und Schermäusen auf Spillover-Infektionen hin, deren Ursprung sympatrisch vorkommende TULV-infizierte Feldmäuse darstellen. Die phylogenetische Analyse zeigte deutliche genetische Unterschiede zwischen TULV-Sequenzen von entfernten Regionen, die auf eine Assoziation mit unterschiedlichen evolutionären Linien der Feldmaus zurückzuführen sind. Darüber hinaus wurden auch genetische Unterschiede zwischen TULV-Stämmen von Fangorten mit geringen Entfernungen von ca. 10 km beobachtet. Bei Rückfangstudie (Fang-Markierung-Wiederfang) an vier Standorten in Deutschland wurden von insgesamt 1042 in Lebendfallen gefangenen Feldmäusen und von weiteren 225 mit Schlagfallen gefangenen Feldmäusen Proben zur Analyse gewonnen. Verfolgt man die Entwicklung der Seroprävalenz in sich ändernden Feldmauspopulationen über mehrere Jahre und verschiedenen Zeitpunkten im Jahr, so waren Populationsdichte und Seroprävalenz innerhalb einer Jahreszeit negativ korreliert. In der nachfolgenden Fangsaison gab es jedoch einen positiven, verzögert dichteabhängigen Zusammenhang zwischen der aktuellen Seroprävalenz und der Populationsdichte der Vorsaison. Dieser Trend zeigte jedoch räumliche Variabilität, da sich die vier Standorte in ihrer Ausprägung unterschieden. Sowohl Populationsdichte als auch Seroprävalenz erreichten ihren Höhepunkt zumeist zum Ende der Reproduktionsperiode im Herbst. Ausnahmen bildeten der Fangort Weissach (2010-2012) sowie die Fangorte Jeeser (2010) und Gotha (2012). Hier wurde die maximale Populationsdichte bereits im Sommer erreicht. In einer Pilotstudie wurden Feldmäuse und drei weitere Nagetierarten gefangen und auf verschiedene Viren (TULV, Dobrava-Belgrad Orthohantavirus (DOBV), Puumala Orthohantavirus (PUUV), Cowpoxvirus (CPXV) und Lymphozytäres Choriomeningitis-Mammarenavirus (LCMV)), humanpathogene Bakterien und Endoparasiten (Leptospira spp., Toxoplasma gondii, Borrelia afzelii, Coxiella burnetii, Rickettsia spp. und Bartonella spp.) untersucht. Im Vergleich aller vier gefangenen Spezies waren vor allem Feldmäuse mit mindestens einem Erreger infiziert (66,7 %), gefolgt von 57,7 % der Waldmäuse (Apodemus sylvaticus), 35 % der Rötelmäuse (Myodes glareolus) und 34,5 % der Gelbhalsmäuse (Apodemus flavicollis). Auch was Infektionen mit mehr als einem Erreger betraf, waren Feldmäuse besonders betroffen: 66,7 % von ihnen waren mit zwei oder drei verschiedenen Krankheitserregern infiziert, im Vergleich dazu traf das nur bei 6,9 % der Gelbhalsmäuse und 2,5 % der Rötelmäuse zu. In Waldmäusen konnten keine Mehrfachinfektionen nachgewiesen werden. Die große geografische Verbreitung von TULV im Reservoir steht im Gegensatz zu den bisher nur sehr selten beschriebenen humanen Infektionen, kann aber möglicherweise mit einer geringen Pathogenität des Virus oder mit der relativ geringen Prävalenz in den Reservoirpopulationen erklärt werden. Der seltene Nachweis von humanen TULV-Infektionen könnte andererseits aber auch auf die bei Patienten üblicherweise verwendeten Diagnostikverfahren zurückgeführt werden. Zukünftige Untersuchungen sollten deshalb verstärkt auch TULV als mögliche Ursache humaner Infektionen in Betracht ziehen, zumal der Wirt, die Feldmaus, massiven Veränderungen der Populationsdichte unterliegt und bei Massenvermehrungen häufiger Kontakt zum Menschen möglich ist. Darüber hinaus wurden in der Feldmaus weitere Zoonoseerreger gefunden, die die TULV-Infektion im Reservoir und möglicher Weise die Übertragung auf den Menschen beeinflussen könnten, und deshalb zukünftig verstärkt in die Untersuchungen einbezogen werden sollten.

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Metadaten
Author: Sabrina Schmidt
URN:urn:nbn:de:gbv:9-opus-78456
Title Additional (English):Feldmäuse (Microtus arvalis): Wichtige Reservoirwirte für Tula Orthohantavirus und andere Zoonoseerreger
Referee:apl. Prof. Dr. rer. nat. Rainer G. Ulrich, Prof. Dr. rer. nat. Schörich
Advisor:apl. Prof. Dr. rer. nat. Rainer G. Ulrich
Document Type:Doctoral Thesis
Language:English
Year of Completion:2022
Date of first Publication:2023/02/03
Granting Institution:Universität Greifswald, Mathematisch-Naturwissenschaftliche Fakultät
Date of final exam:2023/01/18
Release Date:2023/02/03
GND Keyword:Zoonose, Hanta-Virus, Feldmaus
Page Number:130
Faculties:Mathematisch-Naturwissenschaftliche Fakultät / Abteilung für Mikrobiologie und Molekularbiologie
DDC class:500 Naturwissenschaften und Mathematik / 500 Naturwissenschaften