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Factors affecting dispersal in a butterfly - A comparison between core and edge populations

  • In the current era of anthropogenic climate change is the long-term survival of all organisms dependent on their ability to respond to changing environmental conditions either by (1) phenotypic plasticity, which allows species to tolerate novel conditions, (2) genetic adaptation, or (3) dispersal to more suitable habitats. The third option, dispersal, allows individuals to escape unfavorable conditions, the colonization of new areas (resulting in range shifts), and affects patterns of local adaptation. It is a complex process serving different functions and involving a variety of underlying mechanisms, but its multi-causality though has been fully appreciated in recent years only. Thus, the aim of this doctoral thesis was to disentangle the relative importance of the multiple factors relevant to dispersal in the copper butterfly Lycaena tityrus, including the individual condition (e.g. morphology, physiology, behavior) and the environmental context (e.g. habitat quality, weather). L. tityrus is a currently northward expanding species, which makes it particularly interesting to investigate traits underlying dispersal. In the first experiment, the influence of weather and sex on movement patterns under natural conditions was investigated. Using the Metatron, a unique experimental platform consisting of interconnected habitat patches, the second experiment aimed to examine the influence of environmental factors (resources, sun) on emigration propensity in experimental metapopulations. Human-induced global change (e.g. climate change, agricultural intensification) poses a substantial challenge to many herbivores due to a reduced availability or quality of feeding resources. Therefore, in the third experiment, the impact of larval and adult food stress on traits related to dispersal ability was investigated. Additionally, the effect of different ambient temperatures was tested. In the fourth experiment, core (Germany) and recently established edge (Estonia) populations were compared in order to explore variation in dispersal ability and life history traits indicative of local adaptation. Dispersal is often related to flight performance, and morphological and physiological traits, which was investigated in experiments 2-4. Butterflies were additionally subjected to behavioral experiments testing for the individual’s exploratory behavior (experiments 3 and 4). Males and females differed substantially in morphology, with males showing traits typically associated with a better flight performance, which most likely result from selection on males for an increased flight ability to succeed in aerial combats with rivalling males and competition for females. This pattern could be verified by mobility measures under natural conditions and flight performance tests. Interestingly, although females showed traits associated with diminished flight performance, they had a higher emigration propensity than males (though in a context dependent manner). Reasons might be the capability of single mated females to found new populations, to spread their eggs over a wide range or to escape male harassment. Conditions indicative of poor habitat quality such as shade and a lack of resources promoted emigration propensity. The environmental context also affected condition and flight performance. The presence of resources increased the butterflies’ condition and flight performance. Larval and adult food stress in turn diminished flight performance, despite some reallocation of somatic resources in favor of dispersal-related traits. These detrimental effects seem to be mainly caused by reductions in body mass and storage reserves. A similar pattern was found for exploratory behavior. Furthermore, higher temperatures increased flight performance and mobility in the field, demonstrating the strong dependence of flight, and thus likely dispersal, on environmental conditions. Flight performance and exploratory behavior were positively correlated, probably indicating the existence of a dispersal syndrome. The population comparison revealed several differences between edge and core populations indicative of local adaptation and an enhanced dispersal ability in edge populations. For instance, edge populations were characterized by shorter development times, smaller size, and a higher sensitivity to high temperatures, which seem to reflect adaptations to the cooler Estonian climate and a shorter vegetation period. Moreover, Estonian individuals had an enhanced exploratory behavior, which can be advantageous in all steps of the dispersal process and may have facilitated the current range expansion. In summary, these findings may have important implications for dispersal in natural environments, which should be considered when trying to forecast future species distributions. First, dispersal in this butterfly seems to be a highly plastic, context-dependent trait triggered largely by habitat quality rather than by individual condition. This suggests that dispersal in L. tityrus is not random, but an active process. Second, fast development and an enhanced exploratory behavior seem to facilitate the current range expansion. But third, while deteriorating habitat conditions are expected to promote dispersal, they may at the same time impair flight ability (as well as exploratory behavior) and thereby likely dispersal rates. For a complete understanding of a complex process such as dispersal, further research is required.
  • In Zeiten des anthropogen verursachten Klimawandels ist das zukünftige Überleben aller Organsimen von ihrer Reaktion auf die sich verändernden Umweltbedingungen abhängig. Mögliche Reaktionen sind (1) phänotypische Plastizität, welche es den Arten erlaubt, unbekannte Bedingungen zu tolerieren, (2) genetische Anpassung, oder (3) Dispersal (Ausbreitung) in Richtung geeigneterer Habitate. Die dritte Option, Dispersal, ermöglicht ein Entkommen aus ungeeigneten Gebieten, die Besiedlung neuer Habitate (resultierend in Verbreitungsänderungen), und beeinflusst Muster der lokalen Anpassung. Dispersal ist somit ein komplexer multifunktionaler Prozess, der eine Reihe von zugrundeliegenden Mechanismen involviert. Trotzdem wurde der hieraus resultierenden Multikausalität erst in den letzten Jahren wirklich Beachtung geschenkt. Ziel dieser Arbeit war es daher, die relative Bedeutung von ausbreitungsrelevanten Faktoren bei dem Tagfalter Lycaena tityrus herauszustellen. Einerseits wurde hierzu die individuelle Kondition der Falter (z.B. Morphologie, Physiologie, Verhalten) und andererseits verschiedene Umweltbedingungen (z.B. Qualität des Habitats, Wetter) untersucht. Da L. tityrus sich aktuell nordwärts ausbreitet, ist die Erforschung der Ausbreitungsfähigkeit dieser Art besonders interessant und bedeutsam. Für das erste Experiment wurde das „Metatron“, eine einzigartige experimentelle Plattform (bestehend aus untereinander verbundenen Habitateinheiten), genutzt, um den Einfluss verschiedener Umweltbedingungen (Ressourcen, Sonne) auf das Emigrationsverhalten in experimentellen Metapopulationen zu untersuchen. Anthropogen verursachte globale Veränderungen (Klimawandel, Intensivierung der Landwirtschaft) stellen Herbivore durch eine reduzierte Verfügbarkeit oder Qualität von Futterpflanzen vor große Herausforderungen. Deshalb wurde im zweiten Experiment der Einfluss von larvalem und adultem Futterstress auf ausbreitungsrelevante Faktoren untersucht. Zusätzlich wurde hier der Einfluss verschiedener Temperaturen getestet. Im dritten Experiment wurden Kernpopulationen (Deutschland) mit kürzlich etablierten Randpopulationen (Estland) bezüglich ihrer Ausbreitungsfähigkeit und möglicher lokaler Anpassung verglichen. Weiterhin ist Dispersal häufig mit der physiologischen Flugleistung, sowie morphologischen und physiologischen Faktoren korreliert. Diese Parameter wurden in allen Experimenten untersucht. Im zweiten und dritten Experiment wurden zusätzlich Experimente zum individuellen Erkundungsverhalten der Falter durchgeführt. Ich konnte nachweisen, dass Männchen und Weibchen erhebliche Unterschiede in der Morphologie aufweisen, die sich durch unterschiedliche Selektionsdrücke erklären lassen. Männchen waren durch Merkmale gekennzeichnet, die in Zusammenhang mit einer verbesserten Flugfähigkeit stehen, um in Flugwettkämpfen mit rivalisierenden Männchen und im Kampf um Weibchen zu bestehen. Dies konnte durch Flugfähigkeitstests bestätigt werden. Die untersuchten Umweltbedingungen beeinflussten die Kondition und Flugfähigkeit der Falter. Die Anwesenheit von Ressourcen verbesserte Kondition und Flugfähigkeit. Larvaler und adulter Futterstress wiederrum verminderte die Flugfähigkeit, trotz einer Umverteilung körperlicher Ressourcen zugunsten einer erhöhten Ausbreitungsfähigkeit. Diese nachteiligen Effekte scheinen hauptsächlich durch eine Reduktion von Körpergewicht und Reserven (Fett) bedingt zu sein. Ein ähnliches Muster ergibt sich für das Erkundungsverhalten. Höhere Umgebungstemperaturen verbesserten die Flugfähigkeit, was auf eine starke Abhängigkeit der Flugaktivität und demnach wahrscheinlich auch Dispersal von Umweltbedingungen hinweist. Weiterhin korrelierten Flugfähigkeit und Explorationsverhalten miteinander, was für die Existenz eines Dispersal-Syndroms sprechen könnte. Interessanterweise, obwohl Weibchen Merkmale zeigten, die mit einer verminderten Flugfähigkeit in Verbindung gebracht werden, war ihre Emigrationsneigung meist stärker ausgeprägt (abhängig von den Umweltbedingungen) als die der Männchen. Gründe hierfür sind die Fähigkeit einzelner befruchteter Weibchen eine Population zu etablieren, die Eier über ein großes Areal verteilen zu wollen oder auch die Vertreibung aus einem Habitat durch Männchen. Umweltbedingungen die auf eine schlechte Habitatqualität hinweisen, erhöhten ebenfalls die Emigrationsraten. Der Populationsvergleich ergab vielfältige Unterschiede zwischen Kern- und Randpopulationen die auf lokale Anpassungen hinweisen. Diese könnten durch eine Akkumulation von kälteangepassten oder ausbreitungsfähigeren Genotypen in nordöstlichen Populationen bedingt sein. Randpopulationen waren z.B. durch kürzere Entwicklungszeiten, eine kleinere Körpergröße und eine höhere Sensitivität gegenüber hohen Temperaturen charakterisiert, welche Anpassungen an das kältere estnische Klima und die entsprechend kürzere Vegetationsperiode sein könnten. Interessanterweise zeigten estnische Falter auch ein stärkeres Erkundungsverhalten, welches in allen Dispersal Phasen hilfreich sein könnte und vermutlich die aktuelle Ausbreitung der Art befördert. Zusammenfassend können diese Ergebnisse bedeutende Hinweise für Dispersal unter natürlichen Bedingungen liefern, die bei der Vorhersage der zukünftigen Ausbreitung von Arten berücksichtigt werden sollten. (1) Dispersal erscheint als ein stark plastischer, von äußeren Bedingungen abhängiger Prozess, hauptsächlich bedingt durch die Habitatqualität im Gegensatz zur individuellen Kondition. Dies lässt schließen, dass Dispersal bei L. tityrus nicht zufällig stattfindet, sondern aktiv vorangetrieben wird. (2) Eine schnelle Entwicklung und ein ausgeprägtes Erkundungsverhalten scheinen die aktuelle Ausbreitung der Art zu fördern. (3) Allerdings, derweil eine schlechte Habitatqualität eine Ausbreitung zu befördern scheint, könnte diese zur gleichen Zeit die Flugfähigkeit (als auch das Erkundungsverhalten) vermindern und somit wiederum Dispersal beeinträchtigen. Für ein vollständiges Verständnis dieses komplexen Prozesses sind also weiterführende Experimente notwendig.

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Metadaten
Author: Elisabeth Reim
URN:urn:nbn:de:gbv:9-opus-23240
Title Additional (German):Faktoren, die Dispersal bei einem Schmetterling beeinflussen - Ein Vergleich zwischen Kern- und Randpopulationen
Referee:Prof. Dr. Klaus Fischer, Prof. Dr. Robby Stoks
Advisor:Prof. Dr. Klaus Fischer
Document Type:Doctoral Thesis
Language:English
Year of Completion:2018
Date of first Publication:2018/10/02
Granting Institution:Universität Greifswald, Mathematisch-Naturwissenschaftliche Fakultät
Date of final exam:2018/09/03
Release Date:2018/10/02
Tag:Animal behavior; Dispersal; Environmental conditions; Flight ability; Global change; Individual phenotype; Local adaptation; Lycaena tityrus; Movement; Range shift
GND Keyword:Schmetterling, Klimawandel, Flug, Verbreitung
Page Number:225
Faculties:Mathematisch-Naturwissenschaftliche Fakultät / Zoologisches Institut und Museum
DDC class:500 Naturwissenschaften und Mathematik / 570 Biowissenschaften; Biologie