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African Swine Fever Virus – Exploring Virus Evolution and Vector Dynamics

  • African swine fever virus (ASFV) is one of the most threatening animal viruses which has dramatically expanded its distribution range within the last years. ASFV was first described and is endemic in sub-Saharan Africa where it is transmitted in a sylvatic cycle between indigenous suids and Ornithodoros soft ticks. Therefore, ASFV is the only known DNA-arbovirus and, in addition to that, the only member of the genus Asfivirus within the family Asfarviridae. Being highly infectious to domestic pigs and wild boar, the virus was introduced into Georgia in 2007 and has subsequently spread throughout eastern Europe reaching the European Union in 2014. Despite almost 100 years of intensive research and the occurrence of African swine fever (ASF) on four continents including Europe, many aspects of its epidemiology, vector dynamics and virus evolution are unknown. In our study, first evidence is presented on endogenous ASFV-like (EASFL)- elements which are integrated into the genome of ASFV natural vectors, O. moubata soft ticks. Through a series of experiments including next-generation sequencing, infection experiments, phylogenetic and BEAST analyses as well as PCR-screening, evidence is provided that these elements belong to an ancestral ASFV strain that might have existed 50,000 to 30,000 years BCE. Further results suggest that the EASFL-elements are involved in protecting ticks against ASFV infection and might belong to a generalised tick defence mechanism. In order to evaluate factors influencing ASFV epidemiology in eastern Europe, experiments were conducted on possible indigenous vector species and circulating virus isolates. In the absence of the natural tick vector, blow fly larvae were considered as possible mechanical vectors involved in ASFV transmission and persistence. Results are presented that even after feeding on highly infectious wild boar tissue, fly larvae and pupae showed no contamination with infectious virus. On the contrary, the maggots appeared to have inactivated the virus in the organ tissue through their salivary secretions. Further experiments conducted on an ASFV-strain isolated from northeastern Estonia resulted in the first report of an ASFV-strain with attenuated phenotype isolated in Eastern Europe. Results from NGS-analyses provided evidence for a major genome reorganisation in that strain that included a large deletion and a duplication of multiple ASFV genes. Taken together, this study provides novel insights into the epidemiology of ASF and evolution of ASFV one of the major threats to animal health worldwide and therefore does not only contribute significantly to basic research but possibly also to specific knowledge necessary for future disease management.
  • Das Virus der Afrikanischen Schweinepest (ASPV) ist einer der gefährlichsten Tierseuchenerreger weltweit. ASPV wurde 1921 erstmalig in Afrika (Kenia) beschrieben und ist bis heute in Afrika endemisch, wo es vor allem südlich der Sahara in einem sylvatischen Zyklus zwischen Warzenschweinen und Lederzecken der Gattung Ornithodoros zirkuliert. Daher ist ASPV, als einziger derzeit bekannter Vertreter seiner Gattung (Asfivirus) und Familie (Asfarviridae), das einzige bekannte Virus mit einem DNA-Genom, das von Arthropoden übertragen wird. ASPV, hochpathogen für Haus- und Wildschweine, wurde 2007 von Afrika nach Georgien eingetragen. Seitdem breitet sich das Virus unkontrolliert in Osteuropa aus und hat 2014 auch die östlichen Mitgliedstaaten der Europäischen Union (Estland, Lettland, Litauen und Polen) erreicht. Trotz fast 100 Jahren intensiver Forschung und dem Vorkommen auf vier Kontinenten, existiert weder ein Impfstoff noch Behandlungsmöglichkeiten und viele Aspekte der Epidemiologie, Vektordynamik und Virusevolution von ASPV sind weiterhin unklar. In dieser Arbeit werden erstmalig endogene, ASPV-ähnliche Elemente (EASFL-Elemente) im Genom des biologischen Zeckenvektors, Ornithodoros moubata, beschrieben. Durch Sequenzierungen und Metagenomanalysen, sowie phylogenetische, BEAST und Real-Time PCR-Analysen konnte gezeigt werden, dass diese Elemente zu einem ASPV-ähnlichen Virus gehören, das vor etwa 30.000-50.000 Jahren in das Genom der Zecke integriert worden sein könnte. Daten aus Infektionsexperimenten mit verschiedenen Ornithodoros-Spezies legen weiterhin nahe, dass die EASFL-Elemente eine zentrale Rolle bei der Abwehr einer viralen Infektion in der Zecke spielen könnten. Im Weiteren beschäftigt sich diese Arbeit mit der Untersuchung verschiedener Faktoren, die die Epidemiologie von ASPV in Osteuropa beeinflussen können. Hierzu wurden zunächst Fliegenlarven als mögliche mechanische Vektoren und Reservoir für ASPV untersucht. Im Ergebnis konnte hier gezeigt werden, dass Fliegenlarven, die sich über mehrere Tage von stark virushaltigem Gewebe ernährten, nicht mit infektiösem Virus kontaminiert waren. Zusätzlich wurde gezeigt, dass die Larven das Virus im Organgewebe, vermutlich durch die Sekretion von Enzym-haltigen Speichel, effektiv inaktivieren. In weiteren Experimenten wurde ein estnisches ASPV-Isolat, das im Feld und in Infektionsexperimenten mit Haus- und Wildschweinen eine abgeschwächte Virulenz zeigte, mittels Vollgenomsequenzierung genetisch charakterisiert. Hierdurch konnte gezeigt werden, dass dieses Isolat sowohl eine große Deletion als auch eine Duplikation im viralen Genom aufweist, die als mögliche Ursache für die abgeschwächte Virulenz in Betracht gezogen werden muss. Zusammenfassend ermöglichen die Ergebnisse dieser Arbeit neue Einblicke in die Evolution und Epidemiologie von ASPV, einem der gefährlichsten viralen Tierseuchenerreger, der mittlerweile zu einer Gefahr für Schweinepopulationen weltweit geworden ist.

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Metadaten
Author: Jan Hendrik Forth
URN:urn:nbn:de:gbv:9-opus-27424
Title Additional (German):Das Virus der Afrikanischen Schweinepest - Untersuchungen zur Evolution und Vektordynamik
Referee:PD Dr Helge Kampen, Prof Dr Martin Pfeffer, Prof Dr Gülsah Gabriel
Advisor:PD Dr Helge Kampen
Document Type:Doctoral Thesis
Language:English
Year of Completion:2018
Date of first Publication:2019/06/28
Granting Institution:Universität Greifswald, Mathematisch-Naturwissenschaftliche Fakultät
Date of final exam:2018/10/04
Release Date:2019/06/28
Tag:African swine fever virus; Arbovirus; Virus evolution
GND Keyword:Afrikanische Schweinepest Virus, Tierseuche, Schweinekrankheit
Page Number:130
Faculties:Mathematisch-Naturwissenschaftliche Fakultät / Abteilung für Mikrobiologie und Molekularbiologie
DDC class:500 Naturwissenschaften und Mathematik / 570 Biowissenschaften; Biologie