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Complex relationships between shell morphology and habitat in the polymorphic aquatic gastropod Potamopyrgus antipodarum (Caenogastropoda, Tateidae)

  • There is an increasingly urgent need to understand and predict how organisms will cope with the environmental consequences of global climate change. Adaptation in any form can be mediated by genetic adaptation and/or by phenotypic plasticity. Disentangling these two adaptive processes is critical in understanding and predicting adaptive responses to environmental change. Usually, disentangling genetic adaptation from phenotypic plasticity requires common garden experiments conducted under controlled laboratory conditions. While these experiments are powerful, it is often difficult to translate the results into natural populations and extrapolate to naturally occurring phenotypic variation. One solution to this problem is provided by the many examples of invasive species that exhibit wide phenotypic variation and that reproduce asexually. Besides selecting the appropriate in situ model, one must carefully choose a relevant trait to investigate. Ecomorphology has been a central theme in evolutionary biology because it reflects how organisms can adapt to their environment through their morphology. Intraspecific ecomorphological studies are especially well suited to identify adaptive pressures and provide insights into the microevolutionary mechanisms leading to the phenotypic differentiation. One excellent candidate for an intraspecific ecomorphological study aiming to understand adaptation through genetic adaptation and phenotypic plasticity is the invasive New Zealand mudsnail Potamopyrgus antipodarum Gray (1853). This ovoviviparous snail features high variability in shell morphology and has successfully invaded a wide range of fresh- and brackish water habitats around the world. The evolutionary and ecological situations in this species’ native and invasive ranges is drastically different. In New Zealand, P. antipodarum’s native range, sexual and asexual individuals coexist and experience selective pressure by sterilizing endoparasites. By contrast, only a few asexual lineages have been established in invaded regions around the globe, where parasite infection is extremely rare. Here, we took advantage of the low genetic diversity among asexually reproducing European individuals in an attempt to characterize the relative contribution of genetic variation and phenotypic plasticity to the wide variation in shell morphology of this snail. Analysing the ecomorphology of 425 European P. antipodarum in a geometric-morphometric framework, using brood size as proxy for fecundity, and mtDNA and nuclear SNPs to account for relatedness and identify reproductive mode, we hypothesized that 1) shell variation in the invasive range should be adaptive with respect to colonization of novel habitats, and 2) at least some of the variation might be caused by phenotypic plasticity. We then expanded our ecomorphological scope by analysing 996 native specimens, expecting 1) genetic and morphological diversity to be higher in the native range compared to invaded regions; 2) morphological diversity to be higher in sexual compared to asexual individuals according to the frozen niche hypothesis; and 3) shell morphology to be habitat specific, hence adaptative. In a last part, we used computational fluid dynamics simulations to calculate relative drag and lift forces of three shell morphologies (globular, intermediate, and slender). Here, we tested the overall hypothesis that shell morphology in gastropods is an adaptation against dislodgement through lift rather than drag forces, which would explain the counterintuitive presence of wider shells with shorter spires in lotic environments. With a final flow tank experiment, we tested the specific hypothesis that the dislocation velocity of living snails is positively linked to foot size, and that the latter can be predicted by shell morphology, in particular the aperture area as assumed by several authors. As expected, we found genetic and morphological diversity to be higher in native than in invasive snails, but surprisingly no higher morphological diversity in sexual versus asexual individuals. The relationships between shell morphology, habitat, and fecundity were complex. Shape variation was primarily linked to genetic relatedness, but specific environmental factors including flow rate induced similar shell shapes. By contrast, shell size was largely explained by environmental factors. Fecundity was correlated with size, but showed trade-offs with shape in increasingly extreme conditions. With increasing flow and in smaller habitats such as springs, the trend of shell shape becoming wider was reversed, i.e. snails with slender shells were brooding more embryos. This increase in fitness was explained by our CFD simulations: in lotic habitats, slender shells experience less drag and lift forces compared to globular shells. We found no correlation between foot size and shell shape or aperture area showing that the assumed aperture/foot area correlation should be used with caution and cannot be generalized for all aquatic gastropod species. Finally, shell morphology and foot size were not related to dislodgement speed in our flow tank experiment. We concluded that the relationship of shell morphology and flow velocity is more complex than assumed. Hence, other traits must play a major role in decreasing dislodgement risk in stream gastropods, e.g. specific behaviours or pedal mucus stickiness. Although we did not find that globular shells are adaptations decreasing dislodgement risk, we cannot rule out that they are still flow related adaptations. For instance, globular shells are more crush-resistant and might therefore represent a flow adaptation in terms of diminishing damage caused by tumbling after dislodgement or against lotic specific crush-type predators. At this point, we can conclude that shell morphology in P. antipodarum varies at least in part as an adaptation to specific environmental factors. This study shows how essential it is to reveal how plastic, genetically as well as phenotypically, adaptive traits in species can be and to identify the causal factors and how these adaptations affect the fitness in order to better predict how organisms will cope with changing environmental conditions.
  • Es besteht ein immer dringenderer Bedarf zu verstehen und vorherzusagen, wie Organismen auf die Umweltfolgen des globalen Klimawandels reagieren. Anpassung in jeder Form kann durch genetische Adaptation und/oder durch phänotypische Plastizität erfolgen. Die Entflechtung dieser beiden adaptiven Prozesse ist entscheidend für das Verständnis und die Vorhersage adaptiver Reaktionen auf Umweltveränderungen. In der Regel erfordert die Unterscheidung von genetischer Adaptation und phänotypischer Plastizität Common Garden Experimente unter kontrollierten Laborbedingungen. Während diese Experimente für sich aussagekräftig sind, ist es oft schwierig, die Ergebnisse auf natürliche Populationen zu übertragen. Eine Lösung für dieses Problem bieten die vielen Beispiele invasiver Arten, die eine große phänotypische Variation aufweisen und sich asexuell vermehren. Neben der Auswahl des geeigneten In-situ-Modells muss man sorgfältig ein relevantes Merkmal für die Untersuchung auswählen. Die Ökomorphologie ist ein zentrales Thema in der Evolutionsbiologie, da sie reflektiert, wie sich Organismen durch ihre Morphologie an ihre Umwelt anpassen können. Intraspezifische ökomorphologische Studien sind besonders gut geeignet, adaptive Drücke zu identifizieren und Einblicke in die mikroevolutionären Mechanismen zu gewähren, die zur phänotypischen Differenzierung führen. Ein ausgezeichneter Kandidat für eine intraspezifische ökomorphologische Studie, die darauf abzielt, die Anpassung durch genetische Adaptation und phänotypische Plastizität zu verstehen, ist die invasive Neuseeländische Zwergdeckelschnecke Potamopyrgus antipodarum Grey (1853). Diese ovovivipare Schnecke weist eine hohe Variabilität in der Morphologie der Schale auf und hat erfolgreich eine Vielzahl von Süßwasser- und Brackwasserhabitaten auf der ganzen Welt besiedelt. Die evolutionäre und ökologische Situation in den natürlichen und neubesiedelten Verbreitungsgebieten dieser Art ist deutlich verschieden. In Neuseeland, dem natürlichen Verbreitungsgebiet von P. antipodarum, koexistieren sexuelle und asexuelle Individuen und erfahren durch sterilisierende Endoparasiten einen selektiven Druck. Im Gegensatz dazu haben sich nur wenige asexuelle Linien in den neubesiedelten Gebieten rund um den Globus etabliert, wo Parasiteninfektion extrem selten ist. Hier nutzten wir die geringe genetische Diversität unter asexuell reproduzierenden europäischen Individuen, um die relativen Beiträge der genetischen Variation und der phänotypischen Plastizität an der großen Variabilität der Schalenmorphologie dieser Schnecke zu charakterisieren. Wir analysierten die Ökomorphologie von 425 europäischen P. antipodarum in einem geometrisch-morphometrischen Rahmen, wobei die Brutgröße als Proxy für Fertilität und mtDNA und nukleäre SNPs verwendet wurden, um Verwandtschaftsbeziehungen zu ermitteln und die Reproduktionsweise zu identifizieren. Wir erwarteten, dass 1) die Schalenvariation durch Anpassung an neu kolonisierte Habitate erklärt werden könne, und 2) zumindest ein Teil der Variation durch phänotypische Plastizität verursacht sein würde. Wir haben dann unsere ökomorphologischen Untersuchungen erweitert, indem wir 996 Samples aus Neuseeland analysiert haben. Hier erwarteten wir, dass 1) die genetische und morphologische Vielfalt im natürlichen Verbreitungsgebiet höher wäre als in den neubesiedelten Regionen; 2) die morphologische Diversität von auskreuzenden Populationen gemäß der Frozen Niche Hypothese höher im Vergleich zu asexuellen Individuen wäre; und 3) Schalenmorphologie Habitat-spezifisch, also adaptiv wäre. In einem letzten Teil wurden Strömungssimulationen (CFD) durchgeführt, um relative Widerstands- und Auftriebskräfte von drei Schalentypen (globulär, intermediär und schlank) zu berechnen. Hier testeten wir die generelle Hypothese, dass die Schalenmorphologie von Schnecken eine Adaptation gegen Dislokation durch Auftrieb statt durch Widerstandskräfte ist, was das kontraintuitive Vorkommen von breiteren Schalen in lotischen Habitaten erklären würde. Mit einem abschließenden Flow-Tank-Experiment testeten wir die spezifische Hypothese, dass die Dislokationsgeschwindigkeit lebender Schnecken positiv mit der Fußgröße korreliert ist und dass diese durch die Schalenmorphologie, insbesondere die von mehreren Autoren angenommene Aperturfläche, vorhergesagt werden kann. Wie erwartet, fanden wir höhere genetische und morphologische Diversität bei nativen als bei invasiven Schnecken, aber überraschenderweise keine höhere morphologische Diversität bei sexuellen gegenüber asexuellen Individuen. Die Beziehungen zwischen Schalenmorphologie, Habitat und Fertilität waren komplex. Formvariation war in erster Linie mit genetischer Verwandtschaft verknüpft, aber spezifische Umweltfaktoren einschließlich der Fließgeschwindigkeit induzierten ähnliche Schalenformen. Im Gegensatz dazu wurde die Schalengröße weitgehend durch Umweltfaktoren erklärt. Die Fertilität korrelierte mit der Größe, zeigte jedoch unter zunehmend extremen Bedingungen Trade-Offs mit der Form. Mit steigender Strömung und in kleineren Habitaten wie Quellen wurde der Trend der Schalenform, breiter zu werden, umgekehrt, d.h. Schnecken mit schlankeren Schalen enthielten mehr Embryos. Diese Steigerung der Fitness wurde durch unsere CFD-Simulationen erklärt: In lotischen Lebensräumen erfahren schlanke Schalen im Vergleich zu globulären Schalen weniger Widerstand und Auftriebskräfte. Wir fanden keine Korrelation zwischen Fußgröße und Schalenform oder Aperturfläche. Dies zeigt, dass die angenommene Apertur-/ Fußflächenkorrelation mit Vorsicht betrachtet werden sollte und nicht für alle Arten von aquatischen Gastropoden verallgemeinert werden kann. Schließlich waren die Schalenmorphologie und die Fußgröße in unserem Flow-Tank-Experiment nicht mit der Dislokationsgeschwindigkeit verbunden. Wir schlossen daraus, dass die Beziehung zwischen Morphologie der Schale und Strömungsgeschwindigkeit komplexer ist als angenommen. Daher müssen andere Merkmale eine wesentliche Rolle bei der Verringerung des Dislokationsrisikos von aquatischen Schnecken spielen, z.B. spezifische Verhaltensweisen oder Modifikation der Klebrigkeit des Fuß-Schleims. Obwohl wir nicht herausgefunden haben, dass globuläre Schalen Anpassungen sind, die das Dislokationsrisiko verringern, können wir nicht ausschließen, dass es sich dennoch um strömungsbedingte Anpassungen handelt. Zum Beispiel sind globuläre Schalen bruchfester und könnten daher eine Adaption in Bezug auf geringere Beschädigung nach Dislokation oder gegen fließgewässer-spezifische Fressfeinde sein. Abschließend können wir festhalten, dass die Schalenmorphologie von P. antipodarum zumindest teilweise in Anpassung an spezifische Umweltfaktoren variiert. Diese Studie zeigt, wie wichtig es ist, 1) aufzuzeigen, wie plastisch, sowohl genetisch als auch phänotypisch, adaptive Merkmale sein können, 2) die kausalen Faktoren zu identifizieren, und 3) wie diese Anpassungen die Fitness beeinflussen, um besser vorhersagen zu können, wie Organismen mit sich ändernden Umweltbedingungen zurechtkommen.

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Metadaten
Author: Gerlien VerhaegenORCiD
URN:urn:nbn:de:gbv:9-opus-22523
Title Additional (German):Komplexe Beziehungen zwischen Schalenmorphologie und Lebensraum der polymorphen Wasserschnecke Potamopyrgus antipodarum (Caenogastropoda, Tateidae)
Referee:PD Dr. Haase, Prof. Dr. Wilke
Advisor:PD Dr. Martin Haase
Document Type:Doctoral Thesis
Language:English
Year of Completion:2018
Date of first Publication:2018/07/19
Granting Institution:Universität Greifswald, Mathematisch-Naturwissenschaftliche Fakultät
Date of final exam:2018/07/12
Release Date:2018/07/19
Tag:Potamopyrgus antipodarum, adaptation, computational fluid dynamics, flow tank, geometric morphometrics, invasive, mixed model, phenotypic plasticity, stream ecology
Pagenumber:131
Faculties:Mathematisch-Naturwissenschaftliche Fakultät / Zoologisches Institut und Museum
DDC class:500 Naturwissenschaften und Mathematik / 570 Biowissenschaften; Biologie